入侵植物曼陀罗对本地植物功能性状和土壤碳、氮、磷化学计量特征的影响

马可心 张 梅 方 馨 唐丽丽 韩建华 杨丽芳 石福臣*

（1. 南开大学生命科学学院，天津 300071；2. 天津市农业环境保护管理监测站，天津 300061；3. 天津市林业果树研究所，天津 300112）

近年来关于外来生物入侵的研究备受瞩目。生物入侵通常是指某些生物出现在其自然分布区及自然传播范围以外，在特定生态系统中形成了种群，改变或威胁到本地生物多样性的现象［1～2］。我国地域辽阔、地形复杂，生态系统类型众多，近年来随着人类活动的增加，生物入侵问题日益严峻。据统计，我国的外来入侵植物在入侵生物中占比达44%［3］，对我国生物多样性、生态环境、经济与社会等方面造成了严重影响［4］。外来植物一旦入侵成功，要彻底根除一般十分困难，即使清除成功也往往会造成极大的损失［5］。外来植物的入侵打破了区域生态系统平衡，通过直接竞争和对环境资源的干扰，直接或间接影响本地植物［6］。

植物功能性状是指能够响应环境变化并影响生态系统功能的植物性状［7］。植物可以通过改变其功能性状如株高、比叶面积、叶片碳含量及氮含量等来响应环境变化，尤其对土壤碳、氮、磷含量的变化具有显著的响应。土壤碳、氮、磷是植物体生长发育的物质基础，在全球地球化学以及生物循环中起着重要作用，其生态化学计量特征比是生态系统结构与功能的重要指标，能够反应土壤内部碳、氮、磷循环，有利于确定土壤元素平衡和生态过程对环境变化的响应，具有良好的指示作用［8～9］。研究表明，飞机草（Chromolaena odorata）、紫茎泽兰（Ageratina adenophora）以及加拿大一枝黄花（Solidago canadensis）入侵后，往往形成单一优势群落，使本地植物的物种多样性降低，并且对本地植物的功能性状造成了一定的影响［10～11］。互花米草（Spartina alterniflora）入侵滨海湿地后，土壤碳、氮、磷含量及化学计量特征比均具有不同程度的变化响应［12］。

曼陀罗（Datura stramonium）为茄科（Solanaceae）曼陀罗属（Datura）植物，一年生直立草本，在低纬度地区可长成亚灌木，全株具生物碱，对人、家畜与鱼类等有强烈的毒性，尤其以果实和种子内毒性最大。曼陀罗植株体型较大，生长能力强，特别是对共存植物的生长有较明显的化感抑制效应［13］，具有极强的环境适应能力与入侵潜力。曼陀罗原产于墨西哥，现已侵入我国大部分地区，经综合评价被划分为严重入侵类外来种［14～15］。曼陀罗主要入侵农田、路旁和荒地，危害豆类、薯类、棉花与蔬菜等农作物，对我国经济生产造成了一定损失。目前对曼陀罗的研究主要集中于其生物学特性、化学成分及重金属累积能力等方面［16～18］，本研究以入侵植物曼陀罗及共存本地植物为研究对象，通过对不同入侵压力（按入侵种盖度比例划分）下曼陀罗和本地植物的株高、比叶面积、叶片碳含量、氮含量、碳氮比、叶片建成成本等功能性状以及不同土层的碳、氮、磷化学计量特征的详细分析，探讨外来植物曼陀罗入侵对于本地植物和土壤特性的影响规律，为把握曼陀罗的入侵机制和生态防控提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于天津市武清区（117°18'E，39°22'N），属暖温带半湿润大陆季风气候，年均气温11.6℃，1 月平均气温-5.1℃，7 月份平均气温26.1℃，年平均降水量为606 mm，无霜期212 d，年日照2 752 h。曼陀罗属于一年生草本，每年的新生苗均由种子繁殖生成。研究区为曼陀罗不同程度入侵的一片撂荒地，面积约为2 000 m2，该区域近5 年内未开展过防除措施，无人为因素干扰。曼陀罗入侵压力是根据曼陀罗盖度的不同划分为无入侵、轻度入侵和重度入侵。无入侵区是指群落中无曼陀罗生长的区域；轻度入侵区是指群落中曼陀罗与本地植物处于竞争生长，曼陀罗盖度在30%以下的区域；重度入侵区是指群落中曼陀罗为优势种群，盖度大于60%的区域。

1.2 样品采集与测定

于2018年8月进行野外调查和样品采集。在本研究区内共划分9 个试验区组：3 个无入侵区组、3 个轻度入侵区组和3 个重度入侵区组，每个区组面积为10 m×10 m，各区组间隔距离为10～15 m。分别在每个区组内随机设置5 个1 m×1 m的小样方，记录每一小样方内所有物种（包括曼陀罗和与其共存的本地植物）种类、株数和盖度，并测量所有植株的株高。在每一小样方内选取若干株长势良好的曼陀罗与本地种植株，随机采集10～20 片成熟、向阳、健康的叶片，同种植物叶片混合为一份样品，装入信封，带回实验室，于105°C 杀青15 min，55°C 烘干至恒重保存，用于叶片功能性状的测定。清除地表植物和凋落物后，在每个小样方内使用5 点取样法分别采集0～10 cm 和10～20 cm 土层的土样，按不同土层混合成1 份，放入塑料自封袋带回实验室，风干、研磨后过筛，密封，室温保存，用于土壤碳、氮、磷化学计量特征的测定。

叶面积使用YMJ-B 叶面积测量仪测定；叶片和土壤全碳含量及全氮含量用Vario MICRO cube元素分析仪（德国Elementar）测定；土壤全磷含量采用钼锑抗比色法测定；土壤含水量采用烘干法（105℃烘至恒重）测定。

1.3 计算公式与数据分析

Shannon-Wiener多样性指数［19］：

Simpson优势度指数［20］：

Pielou均匀度指数［21］：

式中：Pi=Ni/N，Ni 为样方中第i 物种的个体数；N为样方总个体数；S为样方中的物种总数。

式中：LC为叶片碳含量（g·kg-1）。

使用Excel 2013 软件进行统计，使用DPSv7.05专业版数据处理系统进行单因素试验统计分析（one-way ANOVA）和二因素试验统计分析（two-way ANOVA），Duncan 多重比较，显著性检验水平为P=0.05。图形采用OriginPro 8.0进行绘制。

2 结果与分析

2.1 不同入侵压力下本地植物物种组成的差异

该研究区植物均为草本植物，共9 科28 种。从调查记录的植物种类看，均为当地常见植物，其中菊科8 种、禾本科7 种、藜科4 种、锦葵科、豆科与萝藦科分别有2 种，茄科、桑科与马齿苋科各有1 种。曼陀罗入侵大大降低了入侵地的本地植物种数和株数（见表1）。无入侵区单个小样方内植物种数为9～12种，株数为59～89株；轻度入侵区单个小样方内植物种数有7～10种，株数为25～63株；重度入侵区单个小样方内植物种数有5～9 种，株数为18～42 株。曼陀罗入侵显著影响了本地植物群落的物种多样性（见表2）。本地植物群落的Shannon-Wiener 多样性指数、Pielou 均匀度指数随曼陀罗入侵压力的增加而降低，而本地植物群落的Simpson 优势度指数随曼陀罗入侵压力的增加而增加（P＜0.05）。

2.2 不同入侵压力下曼陀罗对本地植物功能性状的影响

由图1 可知，曼陀罗株高在不同入侵压力下均显著高于本地植物（P＜0.05），轻度入侵压力下和重度入侵压力下曼陀罗株高分别是本地共存植物的1.98 和2.65 倍。随着入侵压力的增加，曼陀罗株高虽无显著差异，但具有升高趋势。曼陀罗与本地植物的比叶面积无显著差异，但轻度入侵与重度入侵下，曼陀罗比叶面积均大于本地植物。与轻度入侵相比，重度入侵下曼陀罗和本地植物比叶面积更大。不同入侵压力下本地植物的叶片氮含量无明显差异，但随入侵压力增加，本地植物表现出氮含量逐渐升高的趋势；入侵地曼陀罗叶片氮含量显著高于入侵地与无入侵地本地植物（P＜0.05），且随入侵压力的增加，曼陀罗叶片氮含量呈升高趋势。本地植物叶片碳含量与叶片建成成本均表现为轻度入侵地＞重度入侵地＞无入侵地（P＜0.05），入侵地曼陀罗叶片碳含量与叶片建成成本均低于共存本地植物；随入侵压力增加，入侵地曼陀罗与本地植物的叶片碳含量与叶片建成成本均呈降低趋势。不同入侵压力下本地植物的碳氮比无明显差异，但随入侵压力增加，本地植物表现出碳氮比逐渐降低的趋势；入侵地曼陀罗叶片碳氮比显著低于无入侵地本地植物（P＜0.05），且随入侵压力的增加，曼陀罗叶片碳氮比呈降低趋势。

表1 曼陀罗不同入侵压力下本地植物物种组成Table 1 Species of native plants in different invasive degrees of D.stramonium

表2 不同入侵区本地植物群落物种多样性差异Table 2 Species diversity of native plant communities in different invasive areas

2.3 不同入侵压力下土壤碳、氮、磷化学计量特征的差异

随入侵压力的增加，土壤全氮含量、全碳含量、氮磷比与碳磷比显著增加，而全磷含量与碳氮比显著下降（P＜0.05）（见图2）。轻度入侵地和重度入侵地相对于无入侵地的0～10 cm 土层全氮含量分别提高了44.2%和85.8%，全碳含量提高了14.6%和25.1%，全磷含量下降了11.1%和25%。轻度入侵地和重度入侵地相对于无入侵地的10～20 cm 土层全氮含量分别提高了82.2%和142.5%，全碳含量提高了14.0%和35.1%，全磷含量下降了14.3%和28.6%。土壤养分呈现出一定的表聚效应，0～10 cm 土层的全氮含量、全碳含量以及氮磷比均显著高于10～20 cm 土层（P＜0.05），而全磷含量、碳氮比与碳磷比无显著差异。随土壤深度下降，无入侵地、轻度入侵地和重度入侵地的全氮含量分别下降了35.4%、18.4%和15.7%，全碳含量下降了16.0%、16.4%和9.3%。

图1 不同入侵压力下曼陀罗与本地植物功能性状的差异注：不同小写字母表示在5%水平上差异显著，下同Fig.1 Differences of functional traits between D.stramonium and native plants under different invasion degreesNote：Different lowercase letters show the significant difference at P=0.05，the same as below

3 讨论

外来入侵植物会对生态系统产生深远的影响。飞机草（Chromolaena odorata）侵入海南岛后与本地植物种类产生生态位竞争，威胁本地物种的生存，使海南的生物多样性遭到严重破坏［22］。空心莲子草（Alternanthera philoxeroides）在温暖地区的河岸边或荒地等生境中成片生长，所入侵之处很少能看到与空心莲子草处于相近生态位的矮小、匍匐草本植物［23］。本研究表明，随曼陀罗入侵压力的增加，本地植物群落的物种种类、株数、Shannon-Wiener 多样性指数与Pielou 均匀度指数等显著下降，而Simpson 优势度指数显著增加，这说明随入侵压力增加，曼陀罗作为优势种的优势更加明显，导致本地植物群落的物种多样性大大降低，这对当地群落组成及生态系统造成很大的影响。

图2 曼陀罗不同压力入侵对土壤碳、氮、磷化学计量特征的影响Fig1 Effects of different pressures of invasion of D.stramonium on soil carbon，nitrogen and phosphorus stoichiometric characteristics

植物的生长、竞争和繁殖与其功能性状密切相关，因此外来植物的功能性状对其入侵性和适应性具有重要影响，并且功能性状是反映植物对外界环境变化响应的重要属性之一［24］。株高体现了植物对外界资源的捕获能力及繁殖策略，尤其是对光照资源的获取，光照作为植物生长、发育与繁殖中不可或缺的因子，具有十分重要的作用［25］。本研究中曼陀罗相对于本地植物更高的株高使其对光照的利用更加充分，且随着入侵压力的增加，曼陀罗株高进一步增加，竞争优势更加明显，占领了更大的生存空间，使本地植物受到排挤，在群落中的优势地位不断降低。比叶面积对于植物的光合速率、相对生长速率与养分利用效率有一定的指示作用［26］，叶片建成成本是指完成叶片建成所需消耗的能量，一般较低的碳含量是造成叶片建成成本低的结构因素，同时也反映了碳资源利用效率较高，能够将更多的能量投资到竞争策略［27］，本研究中曼陀罗比叶面积具有大于本地植物的趋势，叶片建成成本具有小于本地植物的趋势，但均未显示出显著差异，这可能是由于能与曼陀罗共存的植物也具有一定的竞争能力，这种竞争能力会由一定的功能性状（例如比叶面积和叶片建成成本）表现出来，因此可能出现与曼陀罗相似的情况，但这并不影响曼陀罗的竞争能力，因为曼陀罗在其他重要的功能性状上仍具有明显优势。氮素作为植物体内的重要营养元素，参与了多种合成代谢过程，较高的叶片氮含量代表了植物具有较高的资源捕获能力［28］，曼陀罗叶片氮含量显著高于本地植物，且随入侵压力的增加而进一步升高，这说明曼陀罗具有较高的资源捕获能力，这是其与本地植物竞争中的一大优势。叶片碳氮比能够表示植物同化碳的能力，低的碳氮比代表较快的生长速率［29］，入侵地曼陀罗相对于无入侵地本地植物而言，叶片碳氮比显著降低，表示其具有较快的生长速率。综上所述，曼陀罗具有较高的资源捕获能力和较快的生长速率，这使得曼陀罗的竞争优势大于本地植物，从而快速生长与扩张，实现成功入侵。

表3 土壤碳、氮、磷化学计量特征2因子方差分析的F值Table 3 F values for the two-way ANOVA on soil carbon，nitrogen and phosphorus stoichiometric characteristics

本研究中土壤养分呈现出一定的表聚效应，即随土层深度增加，土壤全氮含量、全碳含量以及氮磷比显著下降。有研究表明土壤中的氮含量受生物固氮、大气氮沉降以及各种微生物作用的影响，其含量变化较大［30］。而可溶性磷会与土壤中存在的一些离子发生强烈的吸附反应而被固定，因此磷在土壤中的迁移速度较慢，磷含量较为稳定［31］，故氮磷比受氮素影响，在不同深度土壤中变化较大。

目前存在一种关于入侵力的正反馈假说，即外来植物可以通过改变土壤特性进而增强自身竞争能力以提高其入侵力［32～33］。研究表明，入侵植物薇甘菊（Mikania micrantha）、黄顶菊（Flaveria bidentis）和紫茎泽兰（Ageratina adenophora）入侵后可以改变生境土壤养分，创造对自身有利的生长环境，增强与本地共存植物的竞争能力，这可能是其成功入侵的机制之一［34～36］。土壤碳、氮、磷比可以反映土壤营养元素的库容量和土壤中碳、氮、磷的矿化速率，从而可以对群落养分的限制性水平和供给性水平进行一定程度的预测［31］。本研究中曼陀罗的入侵提高了土壤中的全氮含量，且随入侵程度的加剧而进一步提高，即对土壤中氮素具有累积效应。氮素作为生态系统中限制植物生长的主要营养元素，土壤全氮含量的升高，又为曼陀罗生长提供了良好的养分支持，对曼陀罗的生长速率和生物量分配产生一定的促进作用。有研究表明，土壤碳氮空间分布具有一致性，因此碳氮含量在不同环境变化下表现出相同的变化规律［37］，本研究结论也支持了这一点，土壤全碳含量与全氮含量的变化趋势相似，随曼陀罗入侵程度加剧，全碳与全氮含量均显著升高。随入侵压力的增加，土壤中全磷含量下降，氮磷比与碳磷比呈现升高的趋势，这可能是由于生长季曼陀罗对磷元素的消耗量更大，并且土壤微生物具有较强的固磷潜力而导致的［38］。曼陀罗入侵使土壤物质循环加快，创造了对其生长与竞争更有利的土壤环境，加剧了其入侵强度，这可能是曼陀罗成功入侵和快速扩张的原因之一。