小麦响应逆境胁迫的蛋白质组学研究进展

崔德周，樊庆琦，隋新霞，黄承彦，楚秀生

(山东省农业科学院作物研究所/农业部黄淮北部小麦生物学与遗传育种重点实验室/小麦玉米国家工程实验室，山东济南 250100)

小麦响应逆境胁迫的蛋白质组学研究进展

崔德周，樊庆琦，隋新霞，黄承彦，楚秀生

(山东省农业科学院作物研究所/农业部黄淮北部小麦生物学与遗传育种重点实验室/小麦玉米国家工程实验室，山东济南 250100)

小麦生长发育过程中会受到多种逆境胁迫的影响，在胁迫条件下，小麦可通过改变自身的蛋白质表达水平对各种胁迫作出响应。蛋白质组学研究能够全面揭示小麦响应胁迫时其细胞内蛋白质的动态变化规律，鉴定差异表达的蛋白质，并发现胁迫响应相关的标志物，是小麦抗逆生物学研究的重要组成部分。本文简要综述了蛋白质组学技术在小麦响应非生物(低温、高温、干旱、盐碱)和生物(病原菌)胁迫上的最新进展，并对其应用前景进行了展望，以期为深入研究小麦响应逆境胁迫的分子机制提供参考信息。

小麦；蛋白质组；非生物胁迫；生物胁迫

蛋白质组(Proteome)是源于蛋白质(Protein)和基因组(Genome)两个词的融合，指生物个体、某一组织或细胞在特定时刻或空间内表达的全部蛋白质。这个概念由澳大利亚学者威尔金斯(Mare Wilkins)在1994年首次提出，并由Wasinger等在1995年发表于专业杂志Electriphoresis[1]，很快得到国际生物学界的一致认可。蛋白质组学是研究蛋白质组的学科，分析生物体内、组织内或某一细胞内的蛋白质组成成分、表达水平和修饰状态，了解蛋白质间的相互作用及其联系，从整体水平上研究蛋白质的组成和调控规律。蛋白质组学的发展是由技术推动的，蛋白质组学研究的主要技术有双向电泳(2-DE)、双向荧光差异凝胶电泳(2D-DIGE)和质谱分析等，其中2-DE技术从开发应用到现在已经有40多年的历史[2]，是蛋白质组学研究的核心技术之一；2D-DIGE技术重复性和灵敏度较2-DE有很大提高[3]；质谱技术通常与电泳技术相联使用，具有灵敏、自动化程度高等特点，是蛋白鉴定的核心技术。除此之外，蛋白质芯片技术、酵母双杂交系统和生物信息学分析也应用于蛋白质组学研究[4]。近年来发展起来的同位素标记的相对与绝对定量(iTRAQ)技术推动了定量蛋白质组学的发展[5]。目前，蛋白质组学已成为后基因组时代生命科学研究的核心内容之一。

小麦(TriticumaestivumL.)是我国重要的粮食作物之一，其高产、稳产在保障国家粮食安全和农业可持续发展中具有重要地位。然而，小麦生长发育过程中经常受到各种不利的非生物和生物因子的影响，如低温、高温、干旱、盐碱、病虫害等，严重影响了小麦的高产和稳产。不良逆境会引发作物体内一系列的生理代谢反应以及特殊生化过程的发生，使代谢过程和生长发育受到抑制，严重时甚至引起不可逆的伤害，导致植株死亡。研究表明，植株感受逆境信号后通过信号转导途径调节细胞内抗逆相关蛋白表达水平的变化[6-8]，进而调整自身的生理状态或改变组织形态来适应不利环境。利用蛋白质组学的方法研究小麦在蛋白质水平对这些胁迫的响应，对发掘小麦抗逆基因、解析抗逆机制具有十分重要的意义。

1 小麦响应非生物胁迫的蛋白质组学研究

1.1 对低温胁迫的响应

低温是一种主要的非生物胁迫因子，是植物生长和发育的重要限制因素。低温胁迫下植物体内大量基因表达，诱导合成低温胁迫响应蛋白以抵御低温对植物的破坏。低温诱导蛋白主要分为结构蛋白、调节蛋白和渗透调节物质[9]。Danyluk等[10]发现，在3个供试小麦品种中，低温处理后18个蛋白被瞬时诱导，53个蛋白在处理4周内持续高水平表达。近年来，借助蛋白质组学分析手段，人们对小麦响应低温胁迫的机制有了更深入的认识。首先，低温影响蛋白质合成。富含甘氨酸的RNA结合蛋白受低温诱导表达量上升[11]，该蛋白可作为小麦遭受低温胁迫的标记物[12]。低温可促进氨基酸的合成，最具代表性的是甲硫氨酸和活性腺苷甲硫氨酸[13-14]，后者是合成甜菜碱、多胺等渗透调节物质的前体[15]。Gharechahi等[16]发现半胱氨酸合成酶的表达受低温诱导，该酶除催化合成半胱氨酸外，还是谷胱甘肽合成的限速酶，而谷胱甘肽对植物体内活性氧清除系统具有保护作用[12]。其次，植株为清除低温产生的活性氧，胞内抗氧化酶类活性增强。Sarhadi等[17]发现低温胁迫下，低温敏感小麦叶片细胞中活性氧含量显著增加，而耐低温小麦材料通过上调表达抗氧化相关蛋白，使活性氧浓度维持在较低的水平。Xu等[14]结合生理学、蛋白质组学和生化分析，进一步明确了活性氧清除系统在小麦响应低温胁迫中的重要作用。最后，低温胁迫下参与光合作用的蛋白表达量下降，光合作用减弱。研究表明，低温胁迫初期，光合作用代谢通路中的放氧增强蛋白、NADH脱氢酶和脱氢抗坏血酸还原酶等蛋白下调[18]。人工低温处理下，冬小麦参与光合作用的关键酶二磷酸核酮糖羧化酶(RuBisCO)、磷酸甘油酸激酶和磷酸核酮糖激酶表达量同样显著下降[19]。低温下光合作用减弱是一普遍现象，聚类分析结果表明，春小麦在长时间的低温胁迫下，大部分差异蛋白参与光合作用，而且呈下调趋势[20-21]。值得一提的是，与根、叶等器官相比，小麦分蘖节中有更多耐低温相关的物质，因而对冬小麦的越冬成活具有至关重要的作用[12]。蛋白质组学分析表明，分蘖节细胞可通过信号转导途径为植株发育和逆境适应提供必要的能量[22]。

1.2 对高温胁迫的响应

高温对植物的伤害主要是破坏细胞内酶的活性，进而造成正常代谢受阻、生长发育停止，甚至导致植株死亡[23]。蛋白质组学研究表明，高温胁迫能激活诱导小G蛋白介导的Ca2+信号转导通路[24-25]。另外，参与Ca2+信号通路的磷脂酶C也受到高温胁迫的影响，34℃高温处理可使小麦胚乳中磷脂酶C上调[26]，磷脂酶C活性的提高有助于传递高温信号，从而调控相关基因的表达。感受高温信号后，植物通过调节热休克蛋白(HSP)的表达水平，保证蛋白质的正确折叠及蛋白质的稳定性。Albernathy等[27]认为小麦种子在早期吸胀过程中耐热性的变化与HSP的合成有关。Majoul等[24]从小麦非醇溶谷蛋白组分中分离到了43个蛋白(24个上调、19个下调)，其中5个上调蛋白与低分子量HSP相似。后来Laino等[28]从硬质小麦籽粒非醇溶谷蛋白中鉴定出47个热诱导蛋白，主要包括HSP以及参与胁迫响应、糖酵解和碳水化合物代谢的蛋白。

1.3 对干旱胁迫的响应

干旱胁迫使植物体内蛋白质种类和数量发生一系列变化，产生干旱诱导蛋白。干旱诱导蛋白通常分功能蛋白和调节蛋白两大类，前者在细胞内发挥直接保护作用，包括渗调蛋白、离子通道蛋白、胚胎晚期富集(LEA)蛋白和代谢酶类等；后者主要参与水分胁迫的信号转导以及相关基因的表达调控，包括磷脂酶、蛋白激酶、钙调素、G蛋白、转录因子和一些信号分子等[29-30]。蛋白质组学分析表明，小麦植株的抗干旱能力与细胞的氧化还原能力有密切关系[31-34]。Ford等[32]发现干旱条件下参与氧化应激代谢和活性氧清除途径的蛋白上调表达。Hao等[35]研究表明，干旱胁迫下，抗旱基因型中与胁迫防御相关的差异蛋白数目高于干旱敏感型。为抵御干旱胁迫，能量代谢加强，小麦叶片和根部ATP合成酶类均上调表达[36-38]。另外，Peng等[39]对体细胞杂交材料山融3号(耐盐型)及其供体亲本济南177(盐敏感型)苗期叶片和根在PEG模拟干旱处理后的蛋白质组变化情况进行了分析，结果表明，山融3号耐盐性的提升主要是由于其对渗透和离子稳态调控能力的增强。

1.4 对盐胁迫的响应

盐胁迫几乎影响植物生理和代谢的每一个方面，植物在感受环境高盐信号刺激后，通过信号转导过程调节基因表达和代谢方式，进而调整自身的形态或生理状态来适应不利环境。盐胁迫下，小麦通过G蛋白表达量的升高，调节对胞外Na+信号的接收，从而改变胞质中Ca2+的浓度，调整Ca2+/钙结合蛋白复合体的表达模式，进而调控信号的放大程度或传递途径[40]。为减轻高盐造成的伤害，植物在H+-ATP酶的驱动下，通过质膜Na+/H+逆向转运蛋白将Na+排出胞外，同时依赖于液泡膜Na+/H+逆向转运蛋白将Na+泵入液泡实现离子区域化[41]。Wang等[40]研究表明，盐胁迫条件下，具有高耐盐性的山融3号比低耐盐性的济南177根中液泡型H+-ATP酶表达量高。从生理学的角度而言，盐胁迫下，植物通过增加细胞壁的木质化程度来防止因渗透胁迫引起的细胞壁塌陷[42-43]。在木质素合成途径中，硫腺苷甲硫氨酸合成酶(SAM)催化甲硫氨酸与ATP合成硫腺苷甲硫氨酸，后者可以为木质素单体提供甲基[43]。Guo等[44]研究了NaCl处理下小麦根系蛋白组的变化，发现耐盐材料京411中SAM2显著上调表达，表明耐盐材料可能通过提高根系木质化程度抵御盐胁迫。此外，有研究表明叶绿体和线粒体蛋白组对小麦耐盐也具有重要作用[45-46]。

2 小麦响应生物胁迫的蛋白质组学研究

小麦在生长发育过程中同样会受到多种生物因子的影响，当小麦受到病原菌、害虫等侵害时，会通过改变体内蛋白质的表达或酶的活性等途径完成对这些生物逆境信号的转导及生物学效应的实现。目前，对生物胁迫下小麦蛋白质组学研究，主要集中在病原微生物的侵害方面，包括白粉病、赤霉病、条锈病、叶锈病等。

2.1 对白粉病的响应

Li等[47]以对小麦白粉病敏感和免疫的近等基因系为材料，经蛋白质组学分析发现抗白粉病相关基因主要参与能量代谢、抗氧化、基因调控、木质化和细胞壁加厚等抗病生理反应。线粒体加工肽酶(MPP)负责加工进入线粒体的前体蛋白质，同时也是呼吸链bc1复合体的重要组成部分[48]。研究发现，小麦抗病品系L699受白粉菌侵染后，MPP上调表达，表明小麦通过提高能量代谢来抵御白粉病菌侵染[49]。类萌发素蛋白(GLP)是植物响应胁迫的一类重要蛋白质，在植物被病原菌入侵时，GLP基因上调表达，催化产生H2O2，产生的H2O2一方面能够选择性参加信号级联途径，使植物产生自我防卫反应；另一方面能够利用与纤维素发生交联作用，加强植物细胞壁的结构[50]。梁银萍等[49]研究表明，小麦抗病品系L699被白粉菌侵染后，GLP表达上调，进一步揭示了GLP在小麦抗病中的重要作用。植物病程相关蛋白(PR)是植物被病原菌感染后诱导产生并积累的一类蛋白质的总称，是植物防御体系的重要组成部分[51]。Fu等[52]利用iTRAQ技术分析发现，小麦接种白粉菌后，差异蛋白主要包括PR多肽、抗氧化酶类和初级代谢相关酶类，其中鉴定到两个PR-1蛋白显著上调表达。

2.2 对赤霉病的响应

赤霉病对小麦生产的危害是亟待解决的世界性难题，主要由革兰氏病原菌Fusariumgraminearum引起。蛋白质组学分析可挖掘小麦响应赤霉菌胁迫的标记物。小麦抗赤霉病材料望水白，在受到Fusariumgraminearum侵染6 h后，参与碳代谢和光合作用的蛋白下调，与细胞防御相关的蛋白上调[53]。Zhou等[54]在抗病材料宁7840中，鉴定到15个受赤霉菌诱导特异或上调表达的蛋白，主要参与抗氧化途径。近年来，Chetouhi等[55]的研究表明，赤霉菌侵染会通过影响淀粉合成和贮藏蛋白的含量来改变籽粒灌浆期的蛋白质组水平。

2.3 对锈病的响应

条锈病是由条形柄锈菌(Pucciniastriiformisf. sp.tritici)引起的小麦主要真菌病害之一，可造成小麦严重减产。梁根云等[56]运用2-DE技术，分析了受条锈菌侵染的川麦107和80-8的对照以及发病14 d叶片中蛋白质组的变化情况，检测到9个差异蛋白，其中一个是在接种后发病的川麦107中特异诱导表达的蛋白。马 成等[57]研究表明，病程相关蛋白、β-葡萄糖苷酶和谷胱甘肽转移酶可能与条锈菌的侵染有关。近年来，Maytalman等[58]的研究进一步揭示了PR蛋白和谷胱甘肽转移酶在小麦抗条锈病代谢通路中的重要作用。叶锈病方面，李 冰等[59]以一对小麦叶锈病近等基因系TcLr10(抗病)和Thatcher(感病)为材料，接菌后24 h、48 h和72 h分别提取两材料叶片的总蛋白，蛋白质组学分析表明，接菌后两材料中均诱导产生一蛋白质点，该点在Lr10中诱导产生的速度和含量均显著高于Thatcher。

3 前景与展望

植物的抗逆响应是一个极其复杂的生理生化过程，而其分子机制至今尚未完全阐明。植物感受逆境信号后通过信号转导等途径调节胞内相关蛋白的表达，进而调整自身的生理状态以适应不利环境。与玉米、水稻等农作物相比，小麦生长周期更长，因此更易遭遇不利环境的胁迫。蛋白质组学引入小麦响应逆境胁迫的研究，为从全基因组水平研究蛋白质和基因功能提供了有效的工具。以2-DE和质谱鉴定技术为基础的小麦抗逆蛋白质组学研究，发现和鉴定了大批逆境响应蛋白，揭示了多种胁迫和信号物质间的关系，取得了可喜的研究成果。但小麦对逆境的响应是一个非常复杂的体系，涉及到一系列的信号转导、基因调控和蛋白表达的变化。而目前以2-DE技术为基础的蛋白质组学研究，由于其重复性难以控制以及低丰度、膜蛋白难检测等缺点，已逐渐成为限制蛋白质组研究的瓶颈。首先，iTRAQ技术的研究与应用为低丰度蛋白、膜蛋白的鉴定提供了有力的保障[5]，iTRAQ技术可一次分析8个样品，提高了实验的通量和重复性。其次，小麦基因组测序、生物信息学数据库的完善，为蛋白质的准确鉴定与功能预测奠定了基础；最后，将加强多层次、多技术手段的联合研究，将蛋白质组学与转录组学、代谢组学、遗传学以及农艺性状结合起来进行研究。目前，小麦抗逆蛋白质组学正处于蓬勃发展阶段，相信随着科技创新和技术进步，将有更多的与小麦响应逆境胁迫相关的蛋白或基因被挖掘，蛋白质组学将为小麦抗逆理论研究和育种做出更大贡献。

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Advances in Wheat Proteomics under Diverse Stresses

CUI Dezhou,FAN Qingqi,SUI Xinxia,HUANG Chengyan,CHU Xiusheng

(Crop Research Institute, Shandong Academy of Agricultural Sciences/Key Laboratory of Wheat Biology and Genetic Improvement in the North Yellow﹠Huai River Valley, Ministry of Agriculture/National Engineering Laboratory for Wheat﹠Maize, Jinan,Shandong 250100, China)

Many environmental stresses influenced the growth and development of wheat, and wheat plant can change its proteome to adapt the environmental stresses. Based on proteome technique, the important proteins associated with stresses could be detected, and used as the potential biomarkers. This paper reviewed the advances in the application of proteomics in wheat responses to abiotic (cold, heat, drought, salt) and biotic (pathogens) stresses, and pointed out its application prospects, which would provide new insights into wheat responses to diverse stresses.

Wheat; Proteome; Abiotic stress; Biotic stress

时间：2017-01-03

2016-07-28

2016-08-18

公益性行业科研专项(201203033-05)；山东省良种工程项目；山东省农业科学院青年科研基金项目(2015YQN11)

E-mail: dezhoucui@126.com

楚秀生(E-mail：xschu2007@sina.com)

S512.1；S311

A

1009-1041(2017)01-0116-06

网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1359.S.20170103.1629.032.html