鱼类性腺发育及产卵类型研究进展

徐钢春，鲍明明，杜富宽，徐跑

鱼类性腺发育及产卵类型研究进展

鱼类的性腺发育是鱼类繁殖的关键，对个体的繁衍生存和种群的延续至关重要。目前，鱼类性腺发育的研究主要方向包括对精巢和卵巢结构的深入分析、性腺各个发育期的形态特征描述及时相划分和影响性腺发育的相关因素阐释。鱼类性腺发育既受自身分泌的性类固醇激素调控，也与环境因子密切相关。鱼类性腺发育的不同步直接导致了产卵类型的差异，关于产卵类型的划分学术界没有统一标准，但在其他方面形成共识。水化卵法仍是测算分批繁殖力最为行之有效的手段，产后滤泡法对于评估繁殖频率收效明显。此外，从血液生化指标的角度同样可以反映卵巢发育水平，其对鲟形目鱼类的性别鉴定具有较高的准确率。

性腺发育；时相划分；产卵类型；年繁殖力；血液生化指标

鱼类是最原始的无脊椎动物，在地球的广阔水域均有分布，其种类之丰富，远超分类地位更高的其他物种——两栖类、爬行类、鸟类及哺乳类等。据保守估计，全世界已知的鱼类至少有20000种。虽然种类繁多、形态各异，但最基本的生理结构保持稳定，生殖系统不会缺位。笔者综述了近年来鱼类性腺发育及产卵类型的研究进展，以期为后续的深层次研究提供参考。

1 鱼类的性腺发育

鱼类完整的生殖系统包括性腺(精巢、卵巢)和生殖导管(输精管、输卵管)。性腺作为生殖系统的重要组成部分，是鱼类进行繁殖活动的基础，对维持种群的绵延不绝影响深远。关于鱼类性腺发育的研究多集中在对精巢和卵巢结构的深入分析、不同发育期的形态特征描述和时相划分、影响性腺发育的内分泌激素作用机理阐释及环境因子探究等方面。鱼类性腺发育的研究主要依靠性腺发育的组织学、组织化学以及电镜、免疫、分子生物学和离体培养等来实现[1]，已取得一系列进展。

1.1 鱼类精巢发育

雄鱼性腺的研究领域涉及精巢的结构、精子的发生过程及其生理学意义、精巢中生精细胞和体细胞之间的相互关系、精子发生过程中性激素的调节和组织化学的变化等[2]。鱼类精巢位于鳔的腹面两侧，多成对出现，黄鳝例外，精巢单一，位于身体右侧[3]。对于精巢的组织结构划分，学界目前存有2种标准。第一种：Nagahama[4]和Billard[5]将硬骨鱼类的精巢分为小管型和小叶型，依据的标准是精巢中生精细胞的排列方式，大多数鱼类如黄鳝、鲇等均为小叶型[6]；第二种：国内学者孟庆闻等[7]根据硬骨鱼类精巢中精小叶的排列情况，将精巢分为辐射型(鲇形目鱼类等)和壶腹型(包括鲤科、鲑科和鲱科鱼类等)。2种划分模式，第一种应用更广。同组织结构的划分一样，关于精巢的发育分期国内外也存在多种观点。我国一般按照生殖细胞的出现时间，把硬骨鱼类的精巢发育划分为6个时期，即Ⅰ至Ⅵ期[8]。

1.2 鱼类卵巢发育

针对于鱼类卵巢发育的研究，远比精巢发育的研究更为具体细致。其中，卵巢发育时期及卵母细胞发育时相划分、原始生殖细胞的起源和迁移、卵黄物质的来源及生成过程、滤泡细胞的分期及来源、卵膜的形成、变化及其在受精过程中的作用等是研究的重点和热门[9]。

1.2.1 卵巢发育时期及卵母细胞发育时相划分

首先提出卵巢发育分期的是前苏联学者Мeйeи[10]，他将鱼类卵巢分为6期，依据的标准为卵巢内各时相卵母细胞的数量比例。在此基础上，施瑔芳等[1]提出了更进一步的观点，即除了数量比例外，还可以按照不同时相卵母细胞所占的体积进行分期，弥补了Мeйeи观点的不足。刘筠[8]主张鱼类卵巢自身的组织学特征是划分的重要依据，应以卵细胞成熟等级为标准，结合细胞学及生理学数据进行划分。目前，虽然关于卵巢分期国内外还有其他不同意见，但绝大多数学者在实际过程中更倾向于Мeйeи、施瑔芳及刘筠3派的卵巢分期标准[11]。关于卵母细胞发育时相，国内学者多是沿用Мeйeи的标准进行划分，而国外学者往往有不同观点，如将线粒体在细胞质中分布情况作为划分依据[12]。

1.2.2 原始生殖细胞的起源和迁移

顾名思义，鱼类的原始生殖细胞指的是胚胎发育中出现时间最早的生殖细胞，对它起源的研究经历了从传统组织学方法向分子生物学手段不断演进的过程。目前有2种观点，分别认为原始生殖细胞起源于中胚层和起源于内胚层。借助于电镜、组织化学、分子生物学，细胞学等方法，已经弄清楚其迁移的3种表现方式和2种迁移机制，后续研究正不断深入[11]。

1.2.3 卵黄物质的来源及生成过程

鱼类的卵黄作为卵母细胞的主要成分，能为胚胎发育提供能量，堪称动力之源。卵黄物质在鱼类中的表现形式不外乎3种：油滴、卵黄泡和卵黄球[13]。内源性和外源性是硬骨鱼类卵黄生成仅有的2种途径，具体来说，前者的合成场所是在卵母细胞内，后者则是肝脏，已有的资料显示，以外源性卵黄为主。杨桂枝等[14]曾证实南方鲇(Silurussoldatovi)的卵黄生成早期为内源性，晚期为外源性。因此，鱼类卵黄生成的2种途径并非绝对孤立，或许在特定条件满足后能够相互转化，相关研究仍在进行中。

1.2.4 滤泡细胞的分期及来源

鱼类的滤泡细胞是非生殖细胞，紧紧环绕于卵母细胞外围，通常可以分为7个发育时期。关于其来源，学者意见不一。一些学者认为滤泡细胞最初源自卵原细胞[15]，大部分学者则认为它们来源于卵巢基质细胞[16]。

1.2.5 卵膜成分、结构及功能

鱼类的卵膜没有细胞结构，位置在卵母细胞、成熟卵母细胞和正在发育的胚胎组织的外层。施瑔芳[17]认为构成卵膜的主要成分是碳水化合物和蛋白质，已经证实大麻哈鱼(Oncorhynchusketa)的卵膜蛋白包含19 种氨基酸[18]。依照结构的复杂程度划分，卵膜有初级、次级和三级等类型。普遍的看法是，浮性鱼卵的卵膜结构简单，只有初级类型，而沉性鱼卵更为复杂，兼具初级、次级乃至三级卵膜等类型[19]。

1.3 基于血液生化指标研究鱼类的卵巢发育及性别

形态和组织学观察是研究鱼类卵巢发育的最直接最有效的手段之一，而血液中的部分生化指标，尤其是 P 和 Ca 的含量变化也能从一定程度上反映卵巢的发育水平，是分批产卵鱼类研究领域的组成部分。处于繁殖期的雌鱼，肝脏内的肝细胞会在雌激素(主要是雌二醇)的作用下合成卵黄蛋白原(Vg)，该物质是卵黄蛋白的前体，是卵巢发育成熟的标志。鱼类卵黄蛋白原是一种钙结合高密度复合蛋白，主要成分包括卵黄磷蛋白和高磷蛋白，磷含量约占1%，比例稳定，通过测定血清蛋白磷(SPP)或血浆蛋白磷含量(PPP)可间接反映卵黄蛋白原变化情况[20，21]。王友慧等[22]在研究瓦氏黄颡鱼(Pelteobagrusvachelli)时发现：SPP 浓度变化情况与性腺成熟系数显著相关。卵黄蛋白原发生过程同时伴随着 Ca2+浓度变化，李朝军等[23]对大阪鲫(Carassiusauratuscuvieri)的研究表明，Ca2+能促进卵母细胞的发育，增强其吸收蛋白质的功能；Linares-Casenave等[24]证实高首鲟(Acipensertransmontanus)体内的 Vg 含量与血液中 Ca 含量及性腺发育程度呈正相关。通常情况下，卵巢发育会优先动用血液中的 P 、Ca，但是当血液中 P 、Ca 含量不足时，骨骼中的 P 和 Ca 也能从血液被转移至性腺，成为卵巢发育的营养基础[25]。进一步的研究还表明，血液中部分生化指标的含量不仅能反映鱼体的健康状况，更在鲟形目鱼类的性别鉴定上作用突出。鲟形目鱼类是地球上最古老的物种之一，一生多次产卵，生殖周期长，存在雌鱼性腺发育不同步的现象[26]。由于它们中的大多数都是保护物种，常规的手术方法行不通，如何采用微创手段鉴定其性别成为了研究的热点前沿。齐茜等[27]通过实验发现，可以从血清卵黄蛋白原和 Ca2+含量的差别中区分出卵黄生成时期小体鲟 (Acipenserruthenus)的性别；张涛等[28]对人工养殖西伯利亚鲟(A.baerii) 包括 Ca2+、P在内的总计24个生化指标进行了测定，构建起性别判定函数，经验证判定的精准度高达 84%。相关的研究说明基于血液生化指标鉴定鲟鱼类性别是一条行之有效的手段，具有广阔的应用前景。

1.4 影响鱼类性腺发育的因素

鱼类的性腺发育受到自身激素水平的调节，此外环境因子也对鱼类的生殖活动产生影响。相关的基础性研究工作已经开展，并取得了一定的数据资料和理论成果。

1.4.1 鱼类性类固醇激素的影响

鱼类的性类固醇激素是一种脂溶性甾体激素，主要功能在于调节促性腺激素 (GtH)合成与释放，维持鱼类最基本的性腺发育和排卵等生理活动，在更高层次上，它还可以参与、协调下丘脑—垂体—性腺轴各因子发挥作用[29]。鱼类精巢分泌的雄激素主要包括睾酮(T)和11-酮基睾酮(11-KT)。Nagahama等[30]证实11-KT是硬骨鱼类中占具优势的雄性激素。此外，精巢中也有少量雌激素和孕激素存在[31]。鱼类卵巢所产生的雌激素主要是雌二醇(E2)和雌酮(E1)，以E2活性为最强。卵巢分泌的孕激素主要是孕酮(P)、17α-羟孕酮和17α，20β-双羟孕酮，其中17α，20β-双羟孕酮的活性最强。

1.4.2 环境因子的影响

诸多环境因子如气象水文因子(水温、光照)、水体理化因子(盐度、pH)、饵料及产卵基质等都能对鱼类的生殖过程产生影响[32]。仅以光照为例：张培军[33]指出光照周期的变化能促使鱼类性腺发育提前，甚至在非产卵期产卵；Lucinda 等[34]对舌齿鲈(Dicentrarchuslabrax)采取连续光照刺激，结果发现其内分泌系统以及脑—垂体—性腺轴所有层次激素的释放、合成均受到影响；Bonnet等[35]发现在虹鳟(Oncorhynchusmykiss)产卵时改变光照周期会阻碍卵母细胞发育，显著降低卵子的质量。

2 鱼类的产卵类型

产卵类型是鱼类最重要的繁殖学特性之一，鱼类性腺发育水平的不同步，直接导致了产卵类型的差异。因此，广义上看，它属于性腺发育的研究范畴之内。对鱼类产卵类型的深入调研有助于评估鱼类繁殖力、判明生活史及确定繁殖对策，有助于后续人工繁殖的开展，有助于濒危鱼种的保护。随着时间的推移和方法的推进，鱼类产卵类型的研究报道逐渐增多。

2.1 产卵类型的划分及依据

鱼类的繁殖通常具有繁殖周期，而有些鱼类的繁殖活动一年多次，产卵并不同步，这是千百万年的进化机制使然。国外学者在这一领域涉足较早，主要的研究对象是生活在大洋中的洄游鱼类。Мeйeи[10]直截了当将产卵类型划分为一次和分批2种类型；Nikolsy[36]则主张应详细划分为完全同步型、分批同步型、分批非同步型等类型。并且，延伸开来还有一次性产卵类型、多次产卵类型、分次同步型、分批产卵类型等不同说法。整体而言，国外学者对产卵类型划分标准没有定论，术语也并不统一，常用Multiple spawner或Fractional spawner等[37，38]。但是，经过对不同产卵类型鱼的实例研究，提出了部分阶段性假说。比如：有学者推测，分批产卵的鱼比一次性产卵鱼卵巢更小[39]；硬骨鱼类卵黄生成和卵母细胞的成熟，很大程度上受到促性腺激素调控[40～42]；卵巢中卵母细胞发育不同步导致了产卵类型的差异[43]，卵母细胞分批发育(包括性成熟雌体水化卵尺寸和频率分布)现象的存在，表明当一批卵排出后，新一批次的卵也将成熟并被释放[44]，不同发育期的卵母细胞大小呈连续性分布是分批产卵鱼的典型模式[45]；一次产卵型的鱼类受到环境更严苛的约束，倾向于生活在环境温和的水域[46]，而分批产卵的积极意义在于，当环境发生剧烈动荡时，产卵后代不会因为一次突发性、偶然性的自然灾难就变得全军覆没[47]。目前，国内学界对于鱼类产卵类型的划分有2种表述。第一种：将产卵类型划分为一次型[48]、分批型[49]和连续型[50]；根据鱼类的繁殖习性和卵巢的组织学特征，并结合繁殖季节内性腺成熟系数 (GSI)与卵径分布2个指标的峰值来区分[50，51]。第二种：将鱼类卵巢分为不同步型、部分同步型以及完全同步型[52]；划分依据的标准是性腺发育周期和卵子发生模式，侧重于卵巢发育，针对的主体对象是卵巢。虽然角度存在不同，标准具有差异，但鱼类产卵类型的2种划分方法其实是相互关联、彼此印证的，例如具有非同步型卵巢的鱼类，产卵类型往往又可归类为连续型[53]。实际过程中，2种表述都很合理，可以共存。

2.2 分批产卵鱼类年繁殖力的估算

鱼类繁殖力又称怀卵量，是产卵前的雌鱼卵巢内的卵粒数。年繁殖力是以一年为周期进行统计的怀卵量总和，其数值直接关系到种群的补充和延续，是进行渔业种群评估的关键参数[54]。分批产卵鱼的年繁殖力评价远比一次性产卵鱼类复杂，原因在于其年繁殖力等于分批繁殖力和繁殖批次数二者之积，计算时需通盘考虑[53]。评测分批繁殖力的方法共有3种，分别是：(1)计算繁殖初期卵巢中所有卵黄卵的量；(2)计算卵径频率分布中最接近于繁殖的那部分峰值卵的数目；(3)计算水化卵巢中所有水化卵的数目。第一种方法仍是按照不分批繁殖鱼类的模式，Hunter等[53]指出这对评估分批繁殖鱼类意义不大，计算结果远比真实值小。第二种方法结果可靠，并在此基础上演化出更成熟的核移位法[55]，但过程耗时，区分相邻两峰之间的交互重叠比较困难。目前，水化卵法是评估分批繁殖力最为行之有效的手段，应用最广[56]。繁殖批次数是计算年繁殖力的另一项必备指标，很难计量，往往借助于繁殖频率(每批次繁殖所需时间)间接计算得到。关于繁殖频率，许多学者都提出了自己的一套计算方法，但后来证明有些方法并不实用。通过卵径分布来估算繁殖频率是最早的方法，已被实验证明缺乏科学性和准确度[57]。直接饲养观测鱼体是最直接的手段[58]，然而不仅过程耗时，实验结果也并不能反映自然水体的真实状况。现阶段，评估繁殖频率最常用的方法依然是产后滤泡法[59]，该方法自创立至今已逾30a，为各大洋鱼类所普遍采用，合计包含50多个鱼类种群[60]。Chiang等[61]借助水化卵法和产后滤泡法成功地评估了台湾东部水域平鳍旗鱼(Istiophorusplatypterus)的分批繁殖力和繁殖频率，计算出其种群的年繁殖力。进一步的研究还发现，鱼类分批产卵可能有助于增加繁殖的总产卵重量。例如，Wootton[62]发现刺鱼(Gasterosteusaculeatw)的年产卵重量是它们自身重量的2～3倍，而银汉鱼(Menidiaaudens) 甚至超过其自重6～8倍[63]，不过这一结论还需要更多样本的验证。

3 展望

综上所述，在已有的文献中，鱼类性腺发育方面的研究更侧重于卵巢发育，取得的成果显著。未来随着高技术的进一步应用(包括分子生物学、电子显微镜技术、酶联免疫法等)，鱼类卵巢发育的描述会日趋精细，基于分子水平阐释卵巢发育过程、探究发育机理的相关报道会逐渐增多。针对于鱼类产卵类型方面的研究，近年来也呈明显上升趋势。分批产卵的鱼类除了少数淡水鱼如稀有鮈鲫(Gobiocyprisrarus)等，其它绝大多数都是海洋洄游性鱼类如小黄鱼(Pseudosciaenapolyactis)、半滑舌鳎(Cynoglossusemilaevis)等。其中，鲟形目鱼类是分批产卵鱼类中非常珍贵的类型，多是保护动物。以前鉴定鲟鱼性别采用的是手术方法，虽然准确率高，但对鱼体有损伤。最新的研究表明，利用血液生化指标同样可以鉴定鲟形目鱼类的性别，并且已经在部分鲟鱼身上得到成功应用[27,28]。未来，随着研究的深层次开展，准确率的进一步提高，这种方法的应用前景将非常广阔。鱼类的分批产卵主要是卵巢发育的不同步造成的，自然界中，分批产卵鱼对环境的适应能力更好，子代不会因为一次突发性的环境灾难就全军覆没[38]；然而在生产环节，鱼类的这种分批产卵属性却成为人工繁殖的极大障碍。为了克服这个难题，科研人员从影响鱼类性腺发育的相关因素入手，综合运用各种手段，包括使用激素缓释制剂[64]、控制温度、控制光照周期、营养强化、模拟生态条件[65]等，诱导分批产卵鱼类尽可能一次性同步产卵。目前，已经有部分分批产卵鱼的人工繁殖取得突破，随着技术的成熟以及经验的积累，相信今后这样的成功案例会越来越多。

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[编辑] 余文斌

2016-09-21

公益性行业(农业)科研专项(201203065)；江苏省水产三新工程重大专项(D2015-14)。

徐钢春(1979-)，男，副研究员，主要从事鱼类繁育生物学研究，xugc@ffrc.cn。

S961

A

1673-1409(2017)06-0043-06

[引著格式]徐钢春，鲍明明，杜富宽，等.鱼类性腺发育及产卵类型研究进展[J].长江大学学报(自科版)，2017，14(6)：43～48.