3种典型绿化植物叶功能性状对大气污染的响应及其叶经济谱分析
——以北京市为例

朱济友，徐程扬，覃国铭，李金航，孔祥琦

（1.北京林业大学省部共建森林培育与保护教育部重点实验室，干旱与半干旱地区森林培育及生态系统国家林业局重点实验室，北京 100089；2.中国林业科学研究院热带林业研究所，广东 广州 510520）

城市绿化植被作为城市生态系统中最重要的自然成分及初级生产者之一，在美化城市环境和维持生态平衡与稳定等方面占据着至关重要的地位[1-2]。随着城市化进程的不断推进和工业产业的快速发展，城市环境每况愈下[3-4]。在一定程度上破坏了城市生态系统的动植物类群的活动和平衡，不仅对城市绿化植被造成了不良的影响，对城市居民的健康也存在着极大的威胁[4-5]。因此，通过研究大气污染对植物生长发育的影响，进一步探究植物对污染物及气候的指示与响应，一直是近年来研究的热点问题之一。

由大气污染引起的“城市病”问题早已备受关注[6]。然而，通过检测大气污染排放物的种类、浓度和分布等情况，无法直观地推断其对植物生长的影响效果。现有的研究表明，工业及汽车排放物会影响植物光合色素的合成，其中二氧化硫对植物叶绿素具有明显的降解作用，氮氧化物可以抑制叶绿素的合成，进而影响植物的光合作用和能量物质的合成[7-9]。同时，大气质量对植物叶片气孔的发育及其表型可塑性也存在一定影响，如高的二氧化碳浓度环境下促进植物气孔的开放，高浓度的臭氧环境下促进植物气孔数量增加，气孔面积和气孔导度的降低等[10]。

植物功能性状（plant functional traits）是其在环境中经过长期的自然选择与适应，逐渐形成对生态系统功能具有一定影响的结构特征，可以最大限度上表征植物对环境适应性的重要指示信息[11-12]。由于植物功能性状与其资源利用的能力密切相关，而叶片作为植物与外界物质交换的重要器官，具有对环境变化敏感反映的重要特征。因此，叶功能性状普遍成为众多生态学者研究植物对环境适应性的关键切入点。而叶经济谱（leaf economics spectrum，LES）是一系列相互平衡或协同变化的功能性状组合，用于量化稳定且连续变化的植物资源权衡策略[13-14]，近年来，植物叶经济谱逐渐成为生态学研究的热点问题之一。虽然植物经济谱的数据库已涵盖全球大部分地区，但在国内的相关研究仍存在较大空缺，尤其在极端环境和特殊环境的研究相对有限[14]。目前，大气污染对植物影响的研究主要集中在光合特性、生理生态等方面[15-16]，且大多以模拟试验为主，不能很好地反映真实环境下植物的生长生理表现，而针对植物功能性状及叶经济谱对交通尾气污染响应的研究还未见报道。那么，在大气污染的现实环境下，城市绿化植物在功能性状上是否会表现出一定的权衡策略？鉴于此，本研究选取生长在北京市交通繁华路段、次繁华路段及奥林匹克森林公园的3种典型绿化树种，通过观测不同污染程度下的植物叶片功能性状，旨在探讨如下问题：1）了解绿化树种功能性状间存在的相关关系，与全球尺度上是否一致？2）探讨植物功能性状对城市交通尾气污染的响应及其权衡策略，分析全球叶经济谱是否存在？以期为城市绿化植物的配置及确定其适应栽培环境提供理论依据，并为进一步探讨城市污染程度加深对植物叶功能性状的影响机制提供科学指导。

1 材料与方法

1.1 材 料

根据北京市大气监测资料，在北京市选择了两个不同污染程度的环境监测点：海淀万柳（轻污染区，E1），西直门（重污染区，E2），以奥林匹克森林公园作为对照（相对清洁区，CK），选取3种典型绿化行道树国槐Sophora Japonica、栾 树Koelreuteria paniculata和白蜡Fraxinus pennsylvanica各30株（表1），研究绿化植物在城市交通尾气环境下的响应和权衡机制。经调查，3个研究区树木均为行道树，保证了林木管理模式的相对一致性。

表1 3个绿化树种生长情况Table 1 Growth of three greening tree species

1.2 方 法

1.2.1 植物功能性状指标的测定

2017年7年中旬，同时在污染区和对照区分别选择30株健康的国槐、栾树和白蜡，每株树采集向阳、健康的成熟叶片30张，夹在湿润的滤纸中放入5℃冰盒中保存，并立即带回实验室进行处理。用卫生棉球将叶表面杂质擦干净，随机选5张鲜叶浸入去离子水中剪去叶柄，放于5 ℃黑暗环境下浸泡12 h后，称取叶饱和鲜质量，并放入105 ℃烘箱中杀青后转70 ℃烘至恒质量，称取叶干质量。利用游标卡尺避开主脉测量叶厚度（LT），然后利用叶面积扫描仪（LA-S）测量叶面积（LA）。叶干物质含量（LDMC）=叶干质量/饱和鲜质量，g/g；叶组织密度（LTD）=叶干质量/叶体积，g/cm3，叶体积采用排水法测算；比叶面积（SLA）＝叶面积/叶干质量，cm2/g；叶绿素（CHL）采用丙酮-乙醇1∶1浸提法测定[17]。采用“印迹法”制片，取鲜叶擦拭干净后，在叶片一侧均匀刷上透明指甲油，待完全晾干后撕下指甲油制片。利用光学显微镜放大40倍进行气孔图像拍摄，每个玻片随机选取5个视野，利用面向对象分类法进行植物气孔密度（SD）、气孔面积（SS）和气孔开度（SA）的测算[18]。

1.2.2 数据分析

使用Excel 2016计算个体性状求算术平均值，并用SPSS 20.0 进行独立样本 T 检验，单因素方差分析（Oneway ANOVA）用于检验不同环境对3个树种的叶功能性状指标的影响，使用多重检验Duncan法进行污染区和清洁区的性状指标比较。采用Canoca 5.5软件进行冗余分析（Redundancy analysis, RDA），探究植物功能性状间的相关关系及其与环境因子的关联性。利用SigmaPlot 12.5软件制图。

2 结果与分析

2.1 不同实验点污染情况

根据北京市环境监测中心站的监测点数据（2017年），选取的3个实验点的污染程度大小表现为：重度污染区（E2）＞轻度污染区（E1）＞清洁区（CK）。由图1可知，与CK相比，E1和E2中主要的大气污染物SO2、PM2.5、PM10和NO2含量显著增多（P＜0.05）。由此可以看出，3个实验点间的污染程度分化较为明显。

图1 不同实验点污染状况Fig.1 Pollution status at different experimental points

2.2 大气污染对植物功能性状的影响

2.2.1 比叶面积

3种典型绿化植物成熟叶片的比叶面积在重度污染区、轻度污染区和清洁区均存在显著差异（见图2）。与清洁区相比，国槐、栾树和白蜡在重度污染区和轻度污染区的比叶面积分别显著降低了35.8%、24.3%、24.6% 和 25.3%、19.8%、20.6%（P＜0.05），重度污染区和轻度污染区间比叶面积大小存在显著性差异（P＜0.05）。

2.2.2 叶绿素含量

3种典型绿化植物成熟叶片的叶绿素含量总量在两个污染区和清洁区间存在显著差异（见图2）。污染区的国槐、栾树和白蜡的叶绿素含量均显著低于清洁区的（P＜0.05），与清洁区相比，重度污染区和轻度污染区的叶绿素含量分别显著降低 了21.3%、22.5%、20.8%和 18.6%、21.4%、19.3%（P＜0.05），重度污染区和轻度污染区间叶绿素含量差异达到显著性水平 （P＜0.05）。

2.2.3 叶干物质含量

3种绿化植物的叶干物质含量在不同污染程度环境下存在显著差异（图2）。国槐、栾树、白蜡的叶干物质含量大小与比叶面积刚好相反，表现为污染区＞清洁区。与清洁区相比，国槐、栾树、白蜡的叶干物质含量在重度污染区和轻度污染区中分别显著提高了33.4%、35.8%、31.5%和20.3%、17.6%、21.4% （P＜0.05），且在两个污染区间达到显著性差异（P＜0.05）。

2.2.4 叶组织密度

不同污染程度水平下，国槐、栾树、白蜡的叶组织密度大小差异显著，表现为重度污染区＞轻度污染区＞清洁区（图2）。与清洁区相比，国槐、栾树的叶组织密度在污染区上分别显著增大了35.1%、24.5% （P＜0.05），且在重度污染区和轻度污染区间叶组织密度大小存在显著性差异（P＜0.05）。而白蜡叶组织密度也有所降低，但降低幅度较小，未达到显著水平。

2.2.5 气孔发育

由图2可看出，污染区和清洁区的植物气孔密度存在一定差异，表现为重度污染区＞轻度污染区＞清洁区（图2）。与清洁区相比，国槐、栾树和白蜡的气孔密度在重度污染区和轻度污染区上均有所降低，分别显著降低了33.7%、35.5%、31.5%和26.7%、27.4%、24.9%（P＜0.05）。

图2 大气污染对植物叶功能性状的影响Fig.2 Effect of air pollution on functional traits of plants

大气污染对植物气孔面积也存在一定的影响。由图2可知，在污染区中的国槐、栾树、白蜡的气孔面积相比清洁区均有所减小。与清洁区相比，在重度污染区和轻度污染区的气孔面积分别显著减小了37.9%、34.0%、42.4%和19.5%、23.8%、26.4%（P＜0.05）。

植物叶片气孔开度在清洁区和污染区存在明显差异。与清洁区相比，栾树的气孔开度在重度污染区和轻度污染区上分别减小了17.3%、14.8%，达到显著差异（P＜0.05），而国槐和白蜡分别减小了5.4%和6.4%，但差异并不显著。

2.3 植物功能性状间的相关关系

在城市大气污染环境中，植物功能性状间表现出了一定的相关性。3个树种比叶面积与叶干物质含量、叶组织密度及气孔密度间存在显著的负相关关系（P＜0.05），与叶绿素呈正相关关系，但差异不显著（P＞0.05）；叶干物质含量与叶组织密度、气孔密度间均呈极显著正相关性（P＜0.01）；叶组织密度与气孔开度间存在显著正相关性（P＜0.05）；气孔密度与气孔面积、气孔开度分别呈负相关关系，但差异不显著（P＞0.05）（表2）。冗余分析结果表明，轴1能够解释所有信息的38.5%，轴2能解释所有信息的27.5%，累计解释信息量达66.0%。可以看出，前两轴很好地反映了植物功能性状与大气污染因子之间的关系，且主要由轴1决定。所有的排序轴与大气污染因子间均达到了极显著水平（F=22.8，P=0.002），说明了排序轴与大气环境因子间的线性结合程度能较好地反映环境与植物叶功能性状间的相关性，并且排序的结果是可靠的（图3）。

表2 植物功能性状之间的相关性分析†Table 2 Correlation analyses of plant functional traits

图3 植物叶功能性状与大气因子的 RDA 排序Fig.3 Redundancy analysis ordination of plant functional traits and environmental factors

3 结论与讨论

3.1 大气污染对植物叶功能性状的影响

图4 植物叶经济谱概念示意图（参考Wright et al., 2004;Westoby et al., 2006）Fig.4 Conceptual illustration of leaf economics spectrum(refer to Wright et al., 2004; Westoby, et al., 2006)

叶功能性状随着污染程度的增强表现出一定的响应机制及权衡策略。比叶面积（SLA）是指单位叶干质量的面积，与植物截取光资源和抗旱等能力等密切相关[19]。研究表明，低SLA的植物通常将绝大部分能量和物质用于保卫构造的筑建，一般为资源贫瘠的环境中的权衡表现[19-20]。SLA在特定环境下保持相对稳定的特征，是植物适应环境的结果[21]。本研究表明，在不同程度的污染环境下，3个典型绿化植物的SLA存在显著差异（P＜0.05），对大气污染表现出了相对一致的响应，且随着污染程度的增大而逐渐降低，因此SLA可能是作为反映城市大气污染响应的良好指标。在城市大气污染环境的胁迫下，植物可能通过将生产的物质或收获的能量更多的用于提高保卫组织构造的筑建，从而提高植物的生命活性和抗逆能力[22-23]。

叶绿素含量（CHL）是表征植物光合能力的一项重要生理指标，对植物光合速率、初级生产力及其生长量等具有重要影响[24]。CHL也是衡量植物受环境胁迫程度的重要指标，不同污染环境下CHL相对含量的动态变化特点是衡量树种抗性及敏感性大小的有效指标之一[25-26]。本研究表明，3种北方典型绿化树种在北京市不同大气污染环境中的叶绿素含量变化差异较大，国槐、栾树和白蜡的叶绿素含量均随着污染程度的增大而显著下降（P＜0.05），这说明城市植物在各种污染胁迫下都较为敏感，通过降低CHL的方式减少光合的投入而增加对叶片构建的投资[26-29]。

叶干物质含量（LDMC）主要反映的是植物对于养分元素的保有能力[30]。本研究表明，大气污染严重的区域上LDMC较大，说明其保持营养物质的效率更稳定，有利于适应大气污染胁迫下相对贫瘠的特殊环境，增加对养分元素的保有能力较差[30-31]。

叶组织密度（LTD）主要反映的是植物对水热变化的权衡[32]。本研究显示，在大气污染环境下城市典型绿化植物LTD明显增大，表现出了较强的防御力。这说明了植物在大气污染胁迫及相同的投入成本条件下，通过根系吸收来的养分更多地用于保卫防御构造的筑建。同时，LTD的增大能减缓植物的生长速度，而将更多的碳储备起来，用于保卫组织的构建，有利于提高植物对非生物因素的抗御能力，适应城市的污染环境[32-33]。

气孔是植物内部与外界大气环境进行水汽交换的重要窗口，在调控植物碳、水及能量平衡等方面起着重要作用[34]。叶片气孔性状随环境条件的变化而变化，不同生境的叶片气孔密度存在显著差异[34-35]。本研究中，在城市环境中随着污染程度的增加，气孔密度（SD）呈增大的趋势，而气孔面积（SS）及气孔开度（SA）则有所减小。SD 的增大一方面可能是受到SLA的间接影响，即在相同的气孔数量条件下，SD随着SLA的减小而增大；另一方面可能由于环境中PM2.5、PM10密度较大，部分气孔受到悬浮颗粒物的阻塞影响植物的水汽交换过程，而采取增加气孔数量的策略去弥补[36]。在SD增大的情况下，植物通过减小SS和SA而减小水分的散失[37]。

3.2 植物叶功能性状间的相关关系及其叶经济谱分析

城市大气污染环境下植物功能性状间关系密切，通过一系列强弱性状的组合以适应特定的生境。SLA、LDMC、CHL、LTD、SD、SS及SA是综合反映植物对生境适应的关键叶性状。有研究表明，植物在受到环境条件的胁迫时，尤其在干旱、高温或贫瘠等不良生境下，通常会采取降低SLA、增大LDMC和LTD的方式将能量和物质更多地用于保卫构造的筑建，以增强抗逆能力[36-38]。本研究表明，3个典型绿化树种的SLA与LDMC、LTD及SD间存在显著的负相关关系（P＜0.05）；LDMC与LTD、SD间分别呈显著正相关（P＜0.05）和极显著正相关性（P＜0.01）；LTD与SA间存在显著正相关性（P＜0.05）；SD与SS、SA分别呈负相关关系，但差异不显著（P＞0.05），与已有的研究结果基本相符[38-42]。RDA分析结果进一步说明了排序轴与大气环境因子间的线性结合程度能较好地反映环境与植物叶功能性状间的相关性，表明大气污染环境下城市绿化植物具有较强的叶片形态可塑性。

综上所述，本研究以气候条件和人为干扰高度敏感的城市环境中的绿化植被为研究对象，探究了大气污染对叶功能性状及其相关关系的影响。相比轻度污染区，重度污染区植物叶片具备更低的SLA、CHL、SS和SA，具备更高的LDMC、LTD及SD，这可能是其适应大气污染胁迫生境的关键策略之一。城市大气污染环境下植物叶功能性状间的关系与全球尺度上的性状相关性基本一致，表明城市植物在大气胁迫条件下通过调整叶功能性状的策略，维持和保障自身生长与体内物质循环间的平衡。进一步验证了全球叶经济谱规律在城市大气污染的特殊生境下也同样存在，且总体上位于低的SLA、SA、SS和 CHL，高的LDMC、LTD、SD的“快速投资-收益”型一端。因此，在城市绿化植被配置时，应根据建筑用地、工业发展及交通拥挤等情况选择适应性较强的树种，以充分发挥其社会、经济和生态效益。