西双版纳热带森林不同恢复阶段土壤微生物生物量碳的变化

曹润，王邵军，陈闽昆，左倩倩，王平，曹乾斌

西南林业大学生态与环境学院，云南 昆明 650224

森林土壤碳库作为全球陆地碳库的重要组成部分，能够影响全球碳循环过程与全球碳平衡（Abiven et al.，2009）。在森林土壤碳库中，有效性较高、参与生态系统养分循环、影响土壤有机质转化的有机碳属于土壤活性碳，其中包括微生物生物量碳（microbial biomass carbon，MBC）。土壤MBC是指土壤中体积≤5000 μm3所有微生物体内碳的总和，是土壤碳素转化的重要环节，也是土壤有效碳库的重要组成部分（Blair et al.，1995）。土壤MBC在土壤碳库中所占比例较小，约占土壤有机碳的1%—4%（赵先丽等，2006），但由于其能够直接参与土壤生物化学转化过程，并驱动土壤微生物活动及其参与的养分循环（莫彬等，2006），故它对土壤碳库平衡和土壤生物肥力保持具有重要意义。

土壤MBC对土壤温度（Frey et al.，2008）、土壤水分（Hawkes et al.，2011）及土壤养分状况的变化十分敏感，导致土壤MBC在不同森林生态系统之间存在极大的时空变异性。即便在相同的土壤和气候条件下，不同森林类型的土壤MBC依然有着较大差异（Vander et al.，2009；Liu et al.，2012）。目前，土壤MBC动态变化研究主要集中于单一森林类型（乔赵崇等，2019；符鲜等，2018），而对不同恢复阶段森林土壤MBC变化特征的研究却较少，严重制约了人们关于土壤MBC对森林群落恢复响应的方向、强度、过程及规律的认识。因此，开展森林土壤MBC随森林演替进程的时空变化研究，显得十分迫切。

目前国内学者有关森林土壤MBC的研究多集中在温带不同森林类型或亚热带不同演替阶段土壤MBC（李龙等，2019；范跃新等，2013），多关注于森林群落类型对土壤MBC动态的影响，而对热带森林不同演替阶段土壤MBC变化的研究却十分匮乏。热带森林的演替可能导致土壤温度、水分及养分状况的改变，进而影响土壤MBC的时空动态。云南西双版纳热带森林作为中国现存最完整、面积最大的热带雨林生态系统，长期受到刀耕火种等人为因素影响，形成了众多处于不同演替阶段的次生恢复类型（余广彬等，2007）。因此，本研究以中国云南西双版纳热带地区3种不同次生演替阶段的森林群落为对象，比较不同恢复阶段森林土壤MBC含量差异，揭示不同恢复阶段土壤MBC含量的时空变化特征，并探明热带森林恢复过程中土壤温度、水分及养分等土壤理化性质变化对MBC时空动态的影响，旨在揭示土壤MBC对热带森林植被恢复的响应特征，为评估热带森林恢复过程的土壤碳积累对全球碳平衡的贡献提供数据参考。

1 材料与方法

1.1 样地概况

本研究区位于云南省西双版纳中国科学院热带植物园（21°55′N、101°16′E），地处北回归线以南。该地区光热充足，年平均气温为 21.5 ℃。年均降雨量为 1560 mm，其中干季（11月至次年 4月）的降雨量占全年降雨量的 14%，雨季（5—10月）占86%，干湿季分明，属于典型的北热带季风气候。该地区的地带性植被类型为季雨林和热带雨林，土壤为由白垩纪砂岩发育而成的砖红壤（张哲等，2019a）。

1.2 样地选择与实验设计

中国科学院西双版纳热带森林植物园自建园以来，由于热带森林保护计划的实施，形成了白背桐群落、野芭蕉群落、崖豆藤群落等连续性的典型热带森林演替阶段，选择植物园内群落起源相似的3个处于不同次生恢复阶段的热带森林群落，样地之间距离100—800 m，样地基本情况如下（王邵军等，2016）：

白背桐群落（Mallotus paniculatus，MP），恢复年限约12年，海拔600 m，样地主要树种：白背桐（Mallotuspaniculatus）、粉被金合欢（Acacia pruinescens）、高檐蒲桃（Syzygium oblatum）、椴叶山麻秆（Alchornea tiliifolia）、野生风轮草（Clinopodium chinensis）、丰花草（Borreria stricta）等，盖度约60%，枯枝落叶层厚1—2 cm。

野芭蕉群落（Musa acuminata，MA），恢复年限约28年，海拔535 m，样地主要树种：小果野芭蕉群落（Musa acuminata）、刺通草（Trevesia palmata）、董棕（Caryota urens）、勐仑翅子树（Pterospermum menglungense）、银叶砂仁（Amomum sericeum）、宽叶楼梯草（Elatostema platyphyllum）、密果短肠蕨（Allantodia spectabilis）等，盖度约85%；枯枝落叶层厚2—4 cm。

崖豆藤群落（Mellettia leptobotrya，ML），恢复年限约42年，海拔568 m，样地主要树种：思茅崖豆（Millettia leptobotrya）、锈毛鱼藤（Derris ferruginea）、椴叶山麻秆（Alchornea tiliifolia）、猪肚木（Canthium horridum）、钝叶金合欢（Acacia megaladena）、滇南九节（Psychotria henryi）、刚莠竹（Microstegium ciliatum）、银叶砂仁（Amomum sericeum）等，盖度约90%，枯枝落叶层厚4—5 cm。

1.3 样品的采集与测定

于2018年（3、6、9、12月）定期采集土壤。在每个样地中，随机选择3个样方（30 m×30 m），除去表层土壤植被凋落物后，按照3个土层（0—5、5—10、10—15 cm）分别采集土壤样品。采用便携式土壤水分温度测量仪（SIN-TN8）同步测定各土层的土壤温度和含水量。

银监会的相关规定中并没有明确从事理财业务的商业银行的主体资格，实践中，各个商业银行、信用社及其分支机构都从事理财产品的设计和销售，而实际上有些银行缺乏专业的理财产品销售人员，有些理财产品超出了其承担能力和风险控制。银监会可以出台关于不同类别理财产品发行和销售的具体标准，符合相应标准要求的方可颁发对应的理财产品经营许可证。

土壤样品带回实验室后取部分土过2 mm筛，放置于冰箱中（4 ℃）用于测定MBC含量。土壤MBC主要采用氯仿熏蒸培养法（林启美等，1999）测定，用氯仿熏蒸土壤，测定熏蒸与未熏蒸土壤有机碳含量，其两者差值即为MBC的值。按照国家行业标准测定土壤容重、pH值、土壤有机碳、土壤易氧化碳、土壤全氮、水解氮、铵态氮、硝态氮等土壤理化性质。

1.4 数据处理与分析

试验数据运用Office Excel 2010软件作图和进行多项式模型回归分析。运用SPSS 17.0软件进行单因素方差分析和LSD多重比较法。运用Canoco 4.5软件的主成分分析（PCA）分析土壤MBC与土壤理化性质的相关性。

2 结果与分析

2.1 不同恢复阶段土壤MBC含量的比较

不同恢复阶段土壤MBC含量存在极显著差异（图1，P＜0.01）。土壤MBC平均含量大小顺序为野芭蕉群落 (1.36 g·kg-1)＞崖豆藤群落 (1.10 g·kg-1)＞白背桐群落 (0.93 g·kg-1)。研究表明，相对于演替初期（MP），崖豆藤群落与野芭蕉群落分别增加了1.2倍和1.5倍。因此，西双版纳热带森林恢复有利于土壤MBC的积累。

2.2 不同恢复阶段土壤MBC含量的时空动态

热带森林土壤MBC含量具有显著的时间变化，取样时间与恢复阶段对土壤 MBC的影响上存在交互作用（P＜0.05，表1）。土壤MBC随时间变化规律因恢复阶段而异（P＜0.05，图2）。白背桐群落与野芭蕉群落具有相同的时间变化趋势，土壤 MBC含量表现为 6 月 (1.36、1.81 g·kg-1)＞9 月 (1.08、1.49 g·kg-1)＞3 月 (0.68、1.26 g·kg-1)＞12 月 (0.58、0.84 g·kg-1)，而在崖豆藤群落中，土壤MBC含量表现为6 月 (1.39 g·kg-1)＞3 月 (1.27 g·kg-1)＞9 月 (1.04 g·kg-1)＞12 月 (0.69 g·kg-1)。总体上，各恢复阶段的土壤 MBC的时间变化规律基本一致，雨季（6、9月）高于干季（3、12月），最高值均出现在6月，最低值出现在12月。

图1 热带森林不同恢复阶段土壤MBC含量变化Fig. 1 Changes of soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

表1 土壤MBC含量变化的三因素方差分析Table 1 Three-way analysis for the variance in soil microbial biomass carbon concentrations

恢复阶段和土层深度及其交互作用对土壤MBC变化均有显著影响（P＜0.05，表 1）。白背桐群落0—5 cm土层的土壤MBC含量分别是5—10、10—15 cm土层的1.15倍和1.16倍，野芭蕉群落0—5 cm土层的土壤MBC含量分别是5—10、10—15 cm土层的1.21倍和1.23倍，崖豆藤群落分别是5—10、10—15 cm土层的1.27倍和1.13倍。可见不同恢复阶段土壤MBC含量均随土层加深而显著降低（P＜0.05，图3）。相同土层进行对比，野芭蕉群落土壤 MBC含量显著高于白背桐和崖豆藤群落。可见恢复阶段和土层深度及其交互作用显著影响土壤MBC的垂直分布。

图2 热带森林不同恢复阶段土壤MBC含量季节动态Fig. 2 Temporal dynamics of soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

图3 热带森林不同恢复阶段土壤MBC含量垂直分布Fig. 3 Vertical variations in soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

2.3 土壤温湿度变化对土壤MBC含量的影响

图4 白背桐群落（MP）土壤温度、含水量与土壤MBC的关系Fig. 4 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Mallotus paniculatus

图5 野芭蕉群落（MA）土壤温度、含水量与土壤MBC的关系Fig. 5 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Musa acuminata

图6 崖豆藤群落（ML）土壤温度、含水量与土壤MBC的关系Fig. 6 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Mellettia leptobotrya

分别对不同恢复阶段热带森林3个土层（0—5、5—10、10—15 cm）土壤温度、含水量与土壤MBC进行回归分析，结果表明土壤温度能够对土壤MBC积累产生显著影响（图4—6，P＜0.05）。不同恢复阶段热带森林各层土壤MBC均随着温度升高而呈现显著增加的趋势。其中，土壤温度对土壤MBC的贡献率：0—5 cm (80.88%)＞5—10 cm (66.15%)＞10—15 cm（73.20%），野芭蕉群落土壤温度对土壤MBC 的贡献率：0—5 cm (90.38%)＞5—10 cm(90.30%)＞10—15 cm（90.27%），崖豆藤群落土壤温度对土壤MBC的贡献率：0—5 cm (85.38%)＞5—10 cm (81.68%)＞10—15 cm（85.12%）。说明不同恢复阶段热带森林温度对土壤MBC的贡献率均表现为0—5 cm土层最大，温度对野芭蕉群落土壤 MBC的影响最大，对白背桐群落的影响最小。

土壤含水量能够显著影响土壤MBC的变化。分别对不同恢复阶段热带森林 3个土层（0—5、5—10、10—15 cm）土壤含水量与土壤MBC相互关系进行回归分析（图 4—6），结果表明各土层土壤MBC随土壤水分的增加呈显著上升趋势（P＜0.05），说明水分的增加提高了土壤微生物活性。在0—5、5—10 cm土层中，土壤含水量对土壤MBC的贡献率表现为MA＞MP＞ML，在10—15 cm层，土壤含水量对土壤MBC的贡献率表现为MP＞MA＞ML。说明0—5、5—10 cm土层中野芭蕉群落土壤MBC受土壤含水量的影响最大，而崖豆藤群落土壤MBC受土壤含水量影响较小。

2.4 土壤MBC与土壤理化性质的关系

对不同恢复阶段森林群落土壤温度、含水量、容重、pH、总有机碳、易氧化碳、全氮、水解氮、铵态氮与硝态氮等理化性质指标进行测定。结果表明（表2），3个恢复阶段的土壤容重、水解氮、铵态氮、硝态氮均表现为不显著，而MA的土壤含水量、pH、总有机碳、易氧化碳、全氮显著高于MP和ML（P＜0.05），MP的土壤温度、总有机碳、易氧化碳均与MA和ML差异显著（P＜0.05）。

采用 PCA主成分分析研究不同恢复阶段土壤理化性质与土壤MBC之间的相互关系（图7），结果表明，第一坐标轴对土壤 MBC的贡献率为98.8%，第二坐标轴的贡献率为6.4%。在不同恢复阶段热带森林土壤MBC与土壤温度、全氮、总有机碳、含水量和易氧化碳均呈极显著正相关（P＜0.01），与土壤水解氮、硝态氮和铵态氮呈正相关（P＜0.05）。按箭头夹角来看，影响不同恢复阶段群落土壤MBC的理化指标不同。在白背桐群落中，土壤有机碳、全氮、水解氮是调控土壤MBC变化最主要的影响因素，野芭蕉群落土壤中全氮是土壤MBC变化最主要的决定因素，而崖豆藤群落中土壤全氮和硝态氮是土壤MBC时空动态最主要的控制因素。

图7 不同恢复阶段热带森林土壤MBC与土壤理化性质的主成分分析Fig. 7 Principal component analysis for the association of soil microbial biomass carbon to physicochemical properties across the different restoration stages in tropical forests

3 讨论

3.1 不同恢复阶段热带森林土壤MBC的比较

表2 热带森林不同恢复阶段土壤理化性质比较Table 2 Comparison of soil physicochemical properties across different recovery stages of tropical forests

西双版纳热带森林恢复过程中土壤MBC的时空变化与北方温带森林生态系统的碳吸存率在演替后期均有所降低的结论相类似（Goulden et al.，2011），亦与中亚热带土壤 MBC含量演替中后期高于初期的结论相类似（范跃新等，2013）。但也有不同的结论，例如亚热带常绿阔叶林土壤MBC随演替进行而逐渐增加（Zhou et al.，2006），而温带红果云杉（Picea rubens）林土壤MBC随演替的进行无显著变化（Taylor et al.，2007）。同时，各地区的森林土壤MBC变幅也有不同，本研究中西双版纳热带森林土壤 MBC变幅为 0.40—1.80 g·kg-1，高于中亚热带森林土壤 MBC 变幅（0.01—1.68 g·kg-1）及温带地区（0.10—0.40 g·kg-1）（Zhang et al.，1998；赵彤等，2013）。可能是由于西双版纳高温高湿的热带环境，有利于土壤微生物活动及新碳的积累。

3.2 土壤物理性质对土壤MBC时空动态的影响

西双版纳热带森林土壤MBC含量的变化与土壤温度及水分的时空动态密切相关。本研究土壤温度与土壤水分最大值均出现在6月，能够分别解释土壤MBC的60%—90%与57%—92%。研究表明，土壤MBC随土壤温度的升高而增加，同时雨季的MBC含量高于旱季（吴艺雪等，2009；张剑等，2009）。在 6月湿热的热带森林中，适宜的水分温度条件有利于土壤微生物的活性、繁殖及其分解积累，维持了较快的土壤碳周转速率，并且有更多死亡残体通过腐殖化进入土壤，为土壤微生物提供碳源，有利于土壤MBC的积累。本研究中3种恢复阶段土壤MBC含量均在6月达到峰值，而在12月干旱低温的土壤环境中MBC含量均达到最低值，这与范跃新等（2013）对中亚热带常绿阔叶林演替阶段及Ruan et al.（2004）在热带雨林地区的研究结论一致。

白背桐群落和野芭蕉群落的MBC含量都表现为9月高于3月，而崖豆藤群落土壤MBC含量却相反，可能因为当年崖豆藤群落9月土壤含水量极低，土壤上覆盖枯枝落叶多，导致土壤微生物也处于低湿条件，当土壤相对含水量低于60%时微生物活力较弱，所以微生物的生长发育受到抑制，从而导致崖豆藤群落 9月的土壤 MBC累积较少（Moyano et al.，2013）。

不同热带森林恢复阶段土壤MBC含量，总体上均随土层加深而显著降低（P＜0.05），与已有的研究结果一致（Han et al.，2010）。通常认为，表层土壤直接受阳光照射，植被覆盖对土壤起到保温作用，同时根系主要分布于土壤上层，较多的根系分泌物和残留物，为微生物的繁殖提供了充足能量（尤孟阳等，2012）。土壤底层通气性差，土壤温度偏低，植物根系分布少，不适宜微生物生长，因而土壤底层MBC含量较低，且变化不如上层显著。

西双版纳热带森林土壤MBC含量与容重相关性不显著，容重可能不是决定土壤MBC积累的主要因子。土壤容重是用来描述土壤紧实度、孔隙度和透气性的重要指标，能够反映土壤紧实程度以及通气状况等，会影响土壤微生物的活动（Laird et al.，2010）。本研究中，白背桐群落、野芭蕉群落和崖豆藤群落土壤的容重差异不显著，未能给植物生长和土壤微生物生存繁衍提供适宜条件，因而容重未成为影响MBC积累的主要因素。

3.3 土壤化学性质对土壤MBC积累的影响

土壤 MBC的变化也受到土壤总有机碳的影响，不同演替阶段热带森林土壤MBC与土壤总有机碳呈极显著正相关，说明土壤MBC与土壤总有机碳关系密切，且土壤有机碳含量制约着土壤MBC含量的变化（陈伟等，2013），有研究发现有机碳化学组分中的富里酸、物理组分中的轻组对 MBC的贡献率分别高达62.4%和70.7%（党亚爱，2008），土壤有机碳含量很大程度上决定了土壤微生物群落的动态变化（李倩等，2018），而微生物群落的改变又将对土壤有机质的分解产生影响。本研究中，野芭蕉群落凋落物输入的种类与数量最高，土壤有机质含量最高（张哲等，2019b），导致微生物可分解底物多，MBC也随之增加。崖豆藤群落土壤有机质含量次之、白背桐群落有机质最少，从而导致崖豆藤群落MBC含量亦次之、白背桐群落土壤MBC也最低，因此，MBC受土壤总有机碳含量的支配。

不同恢复阶段热带森林土壤易氧化有机碳与MBC呈极显著正相关（P＜0.01），表明热带森林恢复能够引起土壤易氧化有机碳的变化，从而对土壤 MBC产生显著影响。由于热带森林地区有适宜的水热条件，6月和 9月土壤微生物活性和植被的新陈代谢速率加快，有利于土壤易氧化有机碳与MBC的积累（徐秋芳，2003），3月和12月植物生长缓慢，易氧化有机碳的沉积速率降低，影响土壤微生物数量的增长，因而降低了 MBC含量。

不同恢复阶段热带森林土壤MBC与土壤氮素（全氮、水解氮、铵态氮、硝态氮）呈显著正相关，与已有结论相一致（Tessier et al.，1998）。Galicia et al.（2004）研究指出，氮的增加能够提高碳矿化、微生物量和土壤酶活性，提高土壤氮素利用率和抑制土壤中有害物质的产生，为微生物营造良好生长环境，从而增加了土壤MBC（曲成闯等，2018），土壤氮素还通过促进植物根系生长，刺激植物的初级生产，为土壤微生物提供更多的底物，因此土壤氮素水平的提高有利于MBC的积累。本研究中白背桐群落和崖豆藤群落土壤的氮含量较低，且显著小于野芭蕉群落，能够抑制微生物数量增长，从而对土壤MBC积累产生重要影响。

关于土壤MBC与pH值之间的关系，有大量的研究结论（刘文娜等，2006；刘振花等，2009），表明土壤酸碱程度能够影响微生物适宜的生活环境，土壤pH值通过影响土壤微生物的类群和活性，可能影响着土壤MBC的积累，但pH值并不一定是土壤MBC含量的决定性因子。

4 结论

西双版纳热带森林植被的恢复显著影响土壤微生物生物量碳的积累，相对于演替初期（白背桐群落），崖豆藤群落与野芭蕉群落的土壤微生物生物量碳分别增加了1.2倍和1.5倍。热带森林恢复过程中土壤微生物生物量碳含量呈现明显的变化，这与土壤温度及水分的时空动态变化密切相关，它们能够分别解释土壤微生物量碳的 60%—90%与57%—92%。热带森林的恢复引起样地微生境（土壤温度与水分）、碳素（总有机碳与易氧化有机碳）及氮素（全氮、铵氮与硝氮）等的改变，从而显著影响土壤微生物生物量碳的变化。研究结果有助于正确理解热带森林植被恢复过程中土壤微生物生物量碳的积累特征及其影响机制，能够为正确评估热带森林恢复过程的土壤碳积累对全球气候变化与全球碳平衡的贡献提供数据参考。