放牧对中国北方草地生态系统水分利用效率的影响

王云英,裴薇薇，辛莹,郭小伟,杜岩功

(1.中国科学院西北高原生物研究所,青海 西宁 810008；2.中国科学院大学,北京 100049)

植物水分利用效率(water use efficiency，WUE)是单位水量通过植物叶片蒸腾耗散时所能同化的光合产物量，是草地生态系统碳水耦合及植被演替的重要指标[1]。水分是影响陆地生态系统生长发育的主要限制因素[2]，植物对水分的利用主要体现在植物生长季，植物WUE的高低直接关系到植被生产量和草地生态系统水源涵养功能[3]。

草地是全球陆地生态系统的重要组成部分，占全国陆地面积的40.7%，是我国面积最大的植被类型[4]。放牧作为草地生态系统最直接的利用方式，对草地生态系统生态健康有重要影响，放牧导致的草地退化一直是生态学家关注的科学问题[5-7]。放牧对草地生态健康的影响主要体现在植被、土壤和水分等方面[8]。合理的放牧可以促进植物的生长发育[9]。超载放牧会使植株矮小化，降低草地生态系统生产力，进而降低草地植物WUE[10-11]。有研究表明，青海海北不同放牧梯度下的高寒草甸表现出在适度放牧状态下，植物WUE提高了51.4%，同时受降水量的影响[12]。内蒙古短花针茅草原中多年生禾草，在重度放牧状态下，植物WUE降低3.4%[13-14]。科罗拉多州中北部短草草原北部的中原试验场在重度放牧状态下降水利用效率呈显著下降趋势[15]。巴西坦桑尼亚几内亚放牧草场在适度放牧状态下，植物WUE提高了37.7%[16]。重度放牧直接影响植物光合作用，降低植物WUE[17-19]。这些研究对于合理利用草地生态系统、提高草地质量以及优化草地生态系统放牧制度等方面具有重要作用。然而这些研究都是针对单个试验点进行，没有从尺度方面进行拓展，且不同研究结果中试验点地理位置、气候条件等存在差异。故本研究基于Meta分析，揭示我国北方草地生态系统植物WUE对不同放牧强度的响应特征及主要调控因素，为提升草地植物水分利用效率和草地生态屏障功能提供科学依据。

1 材料和方法

1.1 数据收集

通过中国知网数据库，检索条件关键词“放牧”，且“草地”“草原”“草甸”“荒漠”；且“植物水分利用效率”，中英文论文共计搜索到68篇。原文下载后，我们按照以下标准进行对文章的筛选：1)文章中所涉及的试验均为野外放牧试验，没有模拟放牧试验，且试验都是在植物生长季进行的；2)所有文章中均明确了样本量和SD；3)试验中有一个空白对照。最终选用10篇文章，10篇论文包括38组数据被采用，进行Meta分析。调查样点主要分布在内蒙古自治区和青海省。对于论文以图片形式发表的数据，采用Get Data Graph Digitizer软件进行数据提取。

1.2 数据统计分析方法

基于均值的效应值计算(反应比)：

式中：xe为放牧草地植物水分利用效率均值，xc为对照均值。

与效应值相对应的研究内方差：

式中：Se为处理的标准差，Sc为对照的标准差。

基于随机效应模型的平均效应值及置信区间的计算：

平均效应值：

总体标准误差：

公式中vi表示研究内方差，τ2表示研究间方差，yi为单个研究效应值。

数据通过R语言(4.0.2版本)程序进行Meta分析。单个试验效应值和平均效应值的计算采用随机效应模型(rma)。当效应值的整体异质性很强时(即Qt值较高，且P<0.05)，表明放牧试验的效应值均存在较大差异。基于混合效应模型(mods)，引入解释变量对这种差异进行分析。发表偏差通过漏斗图对称性检验完成(Egger's regression test)。使用软件OriginPro 9.1进行图件绘制。

2 结果与分析

2.1 放牧对我国北方草地植物水分利用效率影响的平均效应值

平均效应值表示放牧处理组与对照组的差异程度，即表明放牧对草地植物WUE影响程度，效应绝对值越高，则放牧作用对植物WUE影响越强。放牧对我国北方草地植物水分利用效率影响的平均效应值为-0.18±0.04(95%置信区间为-0.27～-0.10)(图1，表1)。放牧极显著降低我国北方草地植物水分利用效率(P<0.01)。

图1 放牧对我国北方草地生态系统植物水分利用效率影响效应值森林图Fig.1 Forest plots of effect size of grazing activity on grassland WUE in China注：黑色原点代表每一个试验平均效应值(标准误)，红色虚线代表整体试验的平均效应值，红色实线表示效应值等于0

放牧对不同类型草地植物WUE影响的平均效应值，顺序依次为典型草原>高寒草地>草甸草原>温性草原>荒漠草原(图2)。放牧极显著降低了典型草原和高寒草地植物WUE(P<0.01)，显著降低草甸草原植物WUE(P<0.05)，但对荒漠草原与温性草原影响作用不显著。草甸草原、温性草原、荒漠草原的平均效应值均高于中国草地平均效应值。

图2 放牧对处理下不同类型草地的效应值Fig.2 Comparative analyses of the effects of grazing on the average effect value of different types of grassland 注：***表示P<0.001，**表示P<0.01，*表示P<0.05

放牧对植物WUE影响的效应值异质性检验表明数据异质性较强(P<0.0001)(表1)，需要引入解释变量(分类变量和连续变量)对数据异质性来源进一步进行解析。

表1 放牧对我国北方草地植物水分利用效率影响的效应值异质性检验

2.2 放牧强度对我国北方草地生态系统植物水分利用效率影响的平均效应值及异质性检验

本研究引入了分类变量即不同放牧强度来作为解释变量，探讨轻度、中度、重度放牧对草地生态系统植物水分利用效率的影响。放牧对平均效应值具有极显著影响(P<0.01)(表2)。放牧强度对草地植物WUE影响顺序从高到低依次为重度、轻度和中度放牧。重度放牧与轻度、中度放牧之间存在极显著性差异(P<0.01)，中度与轻度放牧之间无显著差异。中度放牧可以提高草地植物WUE(表3)。放牧强度的残差异质性检验结果表明残差仍具有异质性，需要进一步引入其他解释变量(表2)。

表2 放牧强度对平均效应值解释变量及残差异质性检验

表3 不同放牧强度对平均效应值的影响及95%置信区间

2.3 平均效应值对气象因素及土壤理化性质等连续变量的响应特征

本研究进一步引入土壤C/N、海拔、年均气温、降水量、土壤全氮、容重等连续变量来解释变异异质性。结果表明放牧草地土壤C/N、海拔和年均气温对平均效应值具有显著影响(P<0.05)。基于拟合方程结果发现：平均效应值与降水量之间存在负相关关系，而与其他连续变量间均存在正相关关系(表4)。土壤C/N、海拔和年均温分别可以解释60.88%、11.81%和6.45%的效应值变异。

表4 植物水分利用效率平均效应值对气候及土壤理化性质等影响的响应

2.4 放牧强度对草地植物WUE影响效应值漏斗图的对称性检验

Meta分析是对研究效应值和平均效应值的定量化评价，数据来源于公开发表的论文，可能会受论文选择性偏倚影响。通过对漏斗图对称性进行检验(z= -1.15,P=0.25)，P值远大于0.05，说明本研究所采用数据的漏斗图检验结果基本对称(图3)。因此，本研究并无发表偏爱性，研究结果具备充分可信度。

图3 放牧对中国北方草地生态系统植物WUE影响的发表偏爱性检验Fig.3 Publication preference test on the effects of grazing on WUE of grassland ecosystem in northern China

3 讨论

植物水分利用效率是评价植物生长适宜程度的综合生理生态指标，反映植物耗水与其干物质生产之间的关系[19]。本研究通过收集中国北方草地开展的38个放牧试验中关于放牧对植物水分利用效率影响的试验数据进行Meta分析，发现放牧活动干扰对草地植物WUE具有极显著影响。重度放牧对草地生态系统植物WUE的影响作用最强，且极显著降低草地生态系统植物WUE。中度放牧能提高植物WUE。这可能是因为适度放牧状态下草地凋落物较少、植物蒸散量小，土壤含水量低，能够提高植被WUE[3,9]。研究表明，在内蒙古锡林郭勒盟典型草原地区处于中度退化的草地能够通过改变自身水分来源，增加植物吸水能力和保水能力，减少水分丢失，提高植物WUE等来适应环境的变化[20]。同时，重度放牧草地由于受到家畜采食踩踏影响，造成土壤结构发生变化，土壤孔隙度减小，土壤含水量降低[21]。当重度放牧草地植物被家畜大量啃食后，受到损伤的叶片光合产物受到限制，叶片呼吸作用也会显著增强，致使植物WUE下降[22]。研究表明，新疆地区的6种草地类型植物WUE均与放牧存在负效应关系，放牧会导致植物光合作用下降，植物WUE也会随之下降[23]。随着放牧强度的增加，从禁牧到重度放牧，植物WUE呈现先下降再上升再下降的趋势[20-23]。因此，在草地生态系统可以采取适当放牧的方式来提高植物WUE，这对于提高草地生态系统水源涵养能力和草地的质量具有重要意义。

草地生态系统植物WUE是由光合作用和蒸腾作用决定的，凡影响植物这两个生理过程的因素都会影响草地植物WUE[24]。另外，草地生态系统植物WUE受降水量[23]、气温[24-27]、海拔[28]、土壤湿度[27-28]、蒸散[28]等各种因素的影响。气温和降水量是影响青藏高原高寒草地植物WUE的主要影响因素，且植物WUE均与降水量呈负相关，与温度呈微弱正相关[29]，本研究也发现降水量与植物WUE呈负相关，年均气温与植物WUE呈正相关。这可能是因为降水量的增加一方面提高了土壤水分含量，另一方面可能造成土壤水分流失，土壤养分散失，限制植物的正常生长，进而降低植物水分利用能力[30]。当温度升高时，植物的光合速率加强，且大于其蒸腾速率，故植物WUE呈增加趋势[31]。本研究最后进一步引入解释变量气候及土壤理化性质后发现，土壤C/N和海拔、年均气温是影响放牧对草地生态系统植物WUE平均效应值的主要调控因素。这可能是因为放牧活动会显著减小土壤C/N[23,32]，致使植物生长速率提高，分解速率变快，营养生长更为旺盛，可以有效提高草地植物WUE[33]。

4 结论

重度放牧干扰显著降低中国北方草地生态系统植物水分利用效率，针对不同类型草地，放牧活动对典型草原、高寒草地、草甸草原等3种草地生态系统类型水分利用效率存在显著负向效应，对荒漠草原和温性草原存在较弱的正向效应。不同放牧强度对平均效应值具有极显著影响。重度放牧极显著降低草地生态系统植物WUE。中度放牧对草地生态系统植物WUE存在不显著正效应影响，相比于重度和轻度放牧，中度放牧可以提高草地生态系统植物WUE。土壤C/N、海拔和年均气温对平均效应值具有显著性影响，均可以较好地解释该研究效应值变异。