2种蚜虫取食诱导棉花对棉长管蚜与棉蚜取食行为的影响

闫文静 朱玉永 张玉栋 吴娜 张全成 王俊刚

摘要

為研究棉长管蚜Acyrthosiphon gossypii 与棉蚜 Aphis gossypii 对蚜虫取食诱导棉花的取食适应性，揭示取食诱导下两种蚜虫的取食竞争机制，采用刺探电位图谱技术（electrical penetration graph，EPG）测定在健康棉花、棉长管蚜或棉蚜诱导的棉花上取食6 h的棉长管蚜和棉蚜的16个重要参数，比较两种蚜虫的取食行为。研究发现：1） 取食健康棉花时，棉蚜在木质部（G波）的取食持续总时间长于棉长管蚜，棉蚜在木质部的取食能力大于棉长管蚜，但二者在韧皮部的取食能力相差不大。2） 取食棉长管蚜诱导的棉花时，棉蚜取食韧皮部（E2波）持续的总时间为（2 531.33±60.86）s，显著大于棉长管蚜E2波持续总时间［（2 196.00±98.91）s］;取食棉蚜诱导的棉花时，棉蚜取食韧皮部、木质部持续的总时间显著长于棉长管蚜（P＜0.05），说明棉蚜对于棉蚜诱导棉花的取食耐受性大于棉长管蚜。棉蚜对两种蚜虫取食诱导棉花的适应性更强，更易在竞争中取得优势。棉长管蚜与棉蚜取食棉长管蚜或棉蚜诱导棉花的F波持续总时间长于健康棉花，说明经取食诱导的棉花具有一定的抗虫性。

关键词

诱导棉花; 竞争; 取食行为; 寄主植物抗虫性

中图分类号：

S 481.9;S 481.4

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2022654

Effects of feeding by two aphid species on the feeding behavior of Acyrthosiphon gossypii and Aphis gossypii on cotton

YAN Wenjing1， ZHU Yuyong2， ZHANG Yudong1， WU Na1， ZHANG Quancheng1， WANG Jungang1*

（1. College of Agronomy， Shihezi University， Shihezi 832000， China; 2. General Station of Agriculture 

Technology Extension， Xinjiang Production and Construction Corps， Urumqi 830011， China）

Abstract

The feeding adaptability of Acyrthosiphon gossypii and Aphis gossypii to the cotton fed by aphids was analyzed to reveal the feeding competition mechanism between two aphid species. Sixteen important parameters were selected to compare the feeding behaviors of the two aphid species on healthy cotton， the cotton fed by Ap.gossypii and the cotton fed by Ac.gossypii for 6 h by electrical penetration graph （EPG）. It was found that： 1） When Ac.gossypii and Ap.gossypii fed on healthy cotton， the total feeding duration of Ap.gossypii in the xylem （Gwave） was longer than that of Ac.gossypii. There was no significant difference in the phloem feeding capacity between Ac.gossypii and Ap.gossypii feeding on healthy cotton， but the feeding capacity of Ap.gossypii in the xylem was greater than that of Ac.gossypii. 2） When Ac.gossypii and Ap.gossypii fed on the cotton previously fed by Ac.gossypii， the total feeding duration of Ap.gossypii in the phloem （E2wave） was （2 531.33±60.86）s， significantly longer than E2wave （2 196.00±98.91）s of Ac.gossypii. When Ac.gossypii and Ap.gossypii fed on the cotton previously fed by Ap.gossypii， the total duration of Ap.gossypii in the phloem and xylem was significantly greater than that of Ac.gossypii （P＜0.05）， suggesting that the feeding tolerance of Ap.gossypii was greater than Ac.gossypii for the cotton previously fed by Ap.gossypii. Ap.gossypii was more adaptable than Ac.gossypii to the cotton previously fed by Ac.gossypii and Ap.gossypii， indicating an advantage in the feeding competition. The total duration of Fwave of Ac.gossypii and Ap.gossypii feeding on the cotton previously fed by Ac.gossypii or Ap.gossypii was longer than that on healthy cotton， indicating that the cotton previously fed by aphids can induce insect resistance to some degree.

Key words

cotton previously fed by aphids; competition; feeding behavior; host plant resistance to insect

棉长管蚜Acyrthosiphon gossypii 与棉蚜Aphis gossypii是新疆棉花上的两大害虫，在田间呈现此消彼长的趋势，严重影响棉花的产量与品质［1］。每年5月棉长管蚜为田间优势种，6月－7月棉蚜种群数量上升，成为优势种，8月棉长管蚜的种群数量再次上升［23］。棉长管蚜与棉蚜生物学与生态学特征相似，在发生时间、空间与营养等资源利用上存在明显的竞争关系。受蚜虫取食诱导的棉花会产生一系列的防御反应，继而影响蚜虫取食［4］。田间棉蚜种群数量大于棉长管蚜，且抗药性强，早期利用少量棉长管蚜取食诱导棉花产生防御反应抑制后期蚜虫取食，是一种防治思路。研究棉长管蚜与棉蚜对诱导棉花的取食行为，有助于理解两种蚜虫在棉田的种群竞争和诱导棉花的抗虫性。

前人从高温、药剂敏感性角度揭示棉长管蚜与棉蚜的竞争关系［57］，但从诱导寄主植物角度研究棉长管蚜与棉蚜竞争的较少。昆虫竞争受很多因素的影响，被昆虫取食诱导的寄主植物是影响昆虫竞争的重要因素之一［810］。寄主植物与昆虫长期协同进化，昆虫取食会诱导植物产生防御反应，使植物表现出抗虫性从而调控昆虫之间的关系［1112］，诱导植物的抗虫性调控刺吸式昆虫的种间竞争。刺吸式口器昆虫通过对抗性物质的耐受能力获得竞争优势［1314］。先取食的昆虫引发植物的防御反应，植物自身的营养物质和次生代谢物质因而发生变化，抵御后来昆虫的取食，对后来昆虫的刺探、取食时间都有影响［15］。研究表明， B 型烟粉虱 Bemisia tabaci B biotypes为害导致烟草叶白脉，使桃蚜Myzus persicae的刺探次数显著增加，总刺探时间减少［16］。Q型烟粉虱Bemisia tabaci Q biotypes取食被诱导的棉花会出现较多的非韧皮部刺探和韧皮部唾液分泌［17］。褐飞虱Nilaparvata lugens和白背飞虱Sogatella furcifera 在同种或异种为害过的稻株上表现为刺探次数、波形时间减少，路径波时间缩短，韧皮部取食波时间延长［18］。

EPG是研究蚜虫取食行为的常用技术［19］。刺吸电位能够准确记录昆虫的细胞穿刺、唾液分泌、韧皮部吸食、木质部吸食等的口针起止时间及发生频次［2022］。关于棉长管蚜与棉蚜在诱导寄主植物介导下的竞争研究较少，本文利用EPG技术分析两种蚜虫取食诱导棉花对棉长管蚜与棉蚜取食行为的影响，以期从取食行为的角度揭示棉长管蚜与棉蚜的竞争机制，为蚜虫防治提供新的思路。

1 材料与方法

1.1 供试材料

棉花品种为‘新陆早44号’，在恒温培养箱中培养，温度为 （25±1）℃，光周期L∥D=16 h∥8 h，湿度为（70±5）%，棉苗长至3片真叶时单独放入自制的防虫网中，接入100头棉长管蚜，取食3 d后得到棉长管蚜诱导的棉花;接入100头棉蚜，取食3 d后得到棉蚜诱导的棉花。

供试昆虫：棉长管蚜与棉蚜采于石河子大学试验场，在室内棉花上培养2～3代后供试。试验所用蚜虫均为成虫，试验前饥饿12 h。

1.2 试验方法

DCEPG Giga8型昆虫刺探电位仪由荷兰瓦赫宁根大学研制。试验前连接各装置，将整个装置放入法拉第笼，法拉第笼接地，屏蔽电磁及噪音干扰。植物电极插入土中，土壤保持湿润。在双目解剖镜下，用水溶性银胶将金线一端粘到蚜虫的前胸背板上，另一端连接昆虫电极的铜丝端。把连接好的蚜虫放在已诱导棉花上，以健康棉花为对照。接通线路，用stylet+d 与 stylet+a 软件对波形进行记录。蚜虫在诱导棉花叶片上时保证诱导部位与取食的部位一致。健康棉花和诱导棉花各50株，1株棉花只放1头蚜虫做EPG试验，获得1组数据，每组记录20个有效数据，记录时间为6 h。

1.3 波形判别

波形判别（图1）参考刺探电位仪自带说明书。np波：非刺探波，此时蚜虫口针未刺入植物表皮内，波形几近直线；C波：A波、B波归入C波，统称路径波，表示蚜虫尝试取食，口针启动，口针在细胞外，与分泌唾液有关;pd 波：蚜虫口针刺入叶肉细胞引起膜内外电势差产生的波形;G波：蚜虫口针在木质部主动取食;E1 波：蚜虫口针里的水溶性唾液进入韧皮部筛管;E2 波：蚜虫口针在韧皮部筛管内被动取食植物汁液;F波：蚜虫口针在细胞膜外胞间或细胞壁内的机械穿刺受阻的波形，与抗性关系密切。

图1 棉长管蚜与棉蚜在棉花上取食的EPG波形

Fig.1 EPG waveform of Acyrthosiphon gossypii and Aphis gossypii feeding on cotton

1.4 数据统计

利用Excel對 EPG连续记录的波形进行统计，用SPSS 18.0 软件处理数据，采用配对样本t测验进行差异显著性分析。

2 结果与分析

2.1 棉长管蚜与棉蚜取食健康棉花的EPG参数

由EPG共获得16个有效统计参数，每个参数表示蚜虫不同的取食状态。从表1可知，棉长管蚜与棉蚜取食健康棉花时有4个参数差异显著。棉蚜第1次刺探的时间出现在（316.67±8.67）s，显著早于棉长管蚜发生第1次刺探的时间［（595.00±24.34）s］，说明棉蚜更快地进入取食状态。棉长管蚜F波持续时间极显著短于棉蚜（P＜0.01），说明棉长管蚜口针在细胞膜外胞间或细胞壁内的机械穿刺受阻的持续时间短于棉蚜。棉蚜的F波形的次数远远大于棉长管蚜，说明棉蚜口针受到阻力的次数多于棉长管蚜。棉长管蚜的G波持续总时间显著少于棉蚜，说明棉长管蚜取食木质部的能力不如棉蚜。由韧皮部参数E1波与E2波可知，棉长管蚜和棉蚜取食韧皮部时间和次数均没有显著性差异，说明棉长管蚜与棉蚜在健康棉花韧皮部取食能力差异不大。

2.2 棉长管蚜与棉蚜取食诱导棉花的EPG参数

两种蚜虫取食经棉长管蚜诱导棉花的结果见表2。棉长管蚜第1次刺探发生的时间显著晚于棉蚜（P＜0.05），说明棉长管蚜在植物上寻找刺探位点的时间长于棉蚜。棉长管蚜E2波的刺探持续总时间为（2 196±98.91） s，短于棉蚜的（2 531.33±60.86） s （P＜0.05），说明棉长管蚜在韧皮部取食的能力弱于棉蚜。

经棉蚜诱导棉花对两种蚜虫取食行为的影响见表2。棉蚜取食韧皮部的参数E1波持续总时间、E1波总次数、单次刺探E1波平均时间、E2波持续总时间，E2波平均时间均大于棉长管蚜，说明在棉蚜诱导条件下，棉蚜对棉花韧皮部的取食能力强于棉长管蚜。棉蚜的G波持续总时间为（1 141.00±60.02） s，显著长于棉长管蚜的（832.00±9.54） s（P＜0.05），说明在棉蚜诱导条件下棉蚜在木质部的取食能力强于棉长管蚜。棉长管蚜取食棉蚜诱导的棉花表现出强烈的不适应，在韧皮部与木质部取食时间都远远短于棉蚜，这可能是棉蚜占据竞争优势的原因之一。

受蚜虫诱导的棉花抗性增加。从F波（与抗性相关的波）可以看出，棉长管蚜取食健康棉花F波持续总时间为（50.67±2.91） s（表1），而取食棉长管蚜和棉蚜诱导的棉花，F波持续总时间分别为（215.67±4.81） s和（434.67±16.60） s（表2），得出棉长管蚜取食两种蚜虫诱导棉花的F波持续总时间远远长于取食健康棉花，说明两种蚜虫诱导的棉花对棉长管蚜的取食阻力明显增加。棉蚜取食健康棉花F波持续总时间为（166.33±10.68） s（表1），而取食棉长管蚜和棉蚜诱导的棉花F波持续总时间分别为（388.67±6.06） s和（409.67±5.93） s（表2），得出棉蚜取食两种蚜虫诱导棉花的F波持续总时间远远长于棉蚜取食健康棉花。与取食健康棉花相比，棉长管蚜与棉蚜取食诱导棉花F波的持续总时间延长，说明诱导棉花对蚜虫的取食有一定的抗性，这对于田间生物防治有重要的参考意义。

3 结论与讨论

棉长管蚜和棉蚜竞争受到多种因素的影响，本研究排除其他因素的影响，在室内研究了寄主植物介导下棉长管蚜和棉蚜的竞争力。试验结果表明，棉长管蚜与棉蚜取食健康棉花，在韧皮部（E2波）上取食能力相差不大，但棉蚜在木质部（G波）的取食持续总时间长于棉長管蚜。刺吸式口器昆虫从韧皮部获取氨基酸、糖分等营养，从木质部获取水和无机盐等，来维持自身生长发育所需的能量［2325］。棉长管蚜平均刺探时间长于棉蚜，刺探时间越长，意味着在寻找合适的吸食位点过程中消耗的能量越多，取食效率更低。

植物诱导的抗虫性导致刺吸式昆虫不对称的种间竞争，刺吸式口器昆虫取食寄主植物后对随后来取食的昆虫有一定的影响［26］。研究表明，B型烟粉虱为害番茄后，三叶草斑潜蝇Liriomyza trifolii 成虫的取食量减少了47.4%，而三叶草斑潜蝇取食对B型烟粉虱没有明显影响，B型烟粉虱取食能力高于三叶草斑潜蝇，在取食竞争中占据优势［27］。蚜虫  Monellia caryella和 Melanocallis caryaefoliae在核桃树上的间接竞争试验结果表明，取食同种或异种蚜虫诱导的山核桃树叶片时，M.caryaefoliae的取食能力均降低，而M.caryella的取食能力不受前面蚜虫取食诱导的影响，在竞争中更占优势［28］。本试验中棉蚜取食棉长管蚜或棉蚜诱导的棉花时，在韧皮部（E2波）与木质部（G波）的取食持续总时间长于棉长管蚜。从结果可以看出，无论是棉长管蚜还是棉蚜诱导的棉花，棉蚜的取食能力都大于棉长管蚜，棉长管蚜对两种蚜虫诱导棉花的适应度更低，这也是田间棉蚜种群数量大于棉长管蚜的一个重要原因。昆虫种间竞争中，对诱导寄主植物取食耐受性高的昆虫易获得优势。

昆虫取食引起的寄主植物资源的重新配置对随后前来取食的昆虫产生一定压力［29］。本研究中，棉长管蚜与棉蚜取食诱导棉花的F波持续时间长于取食健康棉花，说明蚜虫取食可诱导植物产生抗虫性，表现为对刺吸式昆虫取食的阻力增加。棉长管蚜与棉蚜取食诱导棉花的韧皮部时，E1波持续总时间长于取食健康棉花，说明棉长管蚜与棉蚜需要更多时间分泌唾液，这与植物的抗虫性有关［30］。研究表明，植物维管束筛管中的化学物质与刺吸式口器昆虫分泌的唾液产生蛋白凝集反应，昆虫取食需要克服韧皮部的化学反应，口针才能到达韧皮部［31］。棉长管蚜与棉蚜取食同种或异种蚜虫诱导棉花时其E2波持续总时间短于取食健康棉花，说明棉长管蚜或棉蚜诱导棉花对蚜虫在韧皮部取食有一定的抑制作用。

棉长管蚜与棉蚜生态位高度重叠，为争夺有限的食物资源，竞争激烈。

从棉长管蚜与棉蚜取食行为可以看出，棉蚜取食同种或异种蚜虫诱导棉花韧皮部与木质部的持续总时间长于棉长管蚜，说明棉蚜对于食物恶化的耐受性好于棉长管蚜，在取食方面更具竞争力。棉长管蚜与棉蚜取食同种或异种蚜虫诱导的棉花，在韧皮部与木质部的取食持续总时间相较于取食健康棉花的时间都减少，可能是植物产生的抗虫性物质起到了重要作用。研究表明，棉蚜取食棉花后，棉花中棉酚、缩合单宁的含量提高［32］，这些物质都与抗虫性相关。在次生物质介导下，棉长管蚜和棉蚜种群动态此消彼长。利用植物的次生物质对蚜虫种群控制更具有生态效益，结合转基因生物技术，将外源基因导入棉株体内，为棉花次生物质的产生或者过量表达提供了防治的可能性。

本研究表明，取食健康棉花时，棉蚜在木质部的取食时间长于棉长管蚜。棉蚜对诱导棉花韧皮部和木质部的取食适应性高于棉长管蚜，这是棉田棉蚜种群占据优势的一个重要的原因。诱导棉花减少了棉长管蚜与棉蚜在韧皮部和木质部的取食持续总时间，说明蚜虫诱导棉花对抵抗蚜虫有一定的作用。

参考文献

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