氯化血红素缓解水稻幼苗期NaCl胁迫的生理特性研究

孟枫岩 冯乃杰 郑殿峰 郭佳宝 陈小凤 江海龙 江雄辉

摘  要：盐胁迫已成为全球范围内最普遍的非生物胁迫，严重影响作物的生长。水稻作为重要的粮食作物，通过化控技术提高其耐盐能力具有重要意义。为研究NaCl胁迫对水稻幼苗生长和生理特性的影响及氯化血红素（hemin）缓解NaCl胁迫调控机制，以黄华占和湘两优900为材料进行盆栽试验，在水稻三叶一心期叶面喷施5 μmol/L hemin，48 h进行50 mmol/L NaCl胁迫处理。每品种设置3个处理，分别为（1）CK：0 mmol/L NaCl+喷施蒸馏水；（2）S处理：50 mmol/L NaCl+喷施蒸馏水；（3）SH处理：50 mmol/L NaCl+5 μmol/L hemin；NaCl处理后3、6、9、12 d进行取样，测定水稻幼苗生长参数、气体交换参数及生理指标。结果表明：NaCl胁迫下，2个水稻品种的幼苗生长受阻，光合速率下降、活性氧激增。抗氧化酶活性在胁迫前期与CK相比显著增加，但随胁迫时间的延长，酶活性较CK显著下降。其中，NaCl胁迫对黄华占的抑制作用强于湘两优900。叶面喷施hemin增加2个水稻品种的株高、茎基宽、生物量、总根长、根表面积、根体积和根尖数；增强水稻叶片SPAD和光合能力；减少活性氧（O2·?和H2O2）积累，降低丙二醛（MDA）含量和电解质渗漏率（EL）；激活水稻叶片超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）和抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性及提高抗坏血酸（AsA）和可溶性蛋白含量。结果表明，NaCl胁迫对水稻幼苗产生抑制作用，叶面喷施hemin可通过提高净光合速率、抗氧化物活性或含量，降低膜脂过氧化程度来缓解NaCl胁迫对水稻幼苗所造成的损伤。

关键词：水稻幼苗；NaCl胁迫；氯化血红素；形态建成；生理特性中图分类号：S511      文献标识码：A

Hemin Alleviating the Physiological Characteristics of Rice Seedling in NaCl Stress

MENG Fengyan1，2， FENG Naijie1，2，3*， ZHENG Dianfeng1，2，3*， GUO Jiabao1， CHEN Xiaofeng1， JIANG Hailong1， JIANG Xionghui1

1. College of Coastal Agricultural Sciences， Guangdong Ocean University， Zhanjiang， Guangdong 524088， China; 2. South China Center of National Saline-Tolerant Rice Technology Innovation Center， Zhanjiang， Guangdong 524088， China; 3. Shenzhen Research Institute， Guangdong Ocean University， Shenzhen， Guangdong 518108， China

Abstract： Salt stress is the most prevalent abiotic stress globally， severely affecting crop growth. Rice is an important food crop， it is important to improve the salt tolerance of rice through chemical control technology. To further provide the theoretical basis for the application of hemin to rice cultivation under salt stress， it is important to study the adverse effects of NaCl on rice seedling growth and to understand how hemin regulating the physiological process to alleviate stress. A pot experiment was carried out with the rice varieties Huanghuazhan and Xiangliangyou 900 as the materials. During the three leaves and one heart period， after 48 hours of 5 μmol/L hemin treatment， 50 mmol/L NaCl was applied to the corresponding cultivated soil. Each variety had three treatments， （1） control group： distilled water， （2） S group： 50 mmol/L NaCl solution; and （3） SH group： 50 mmol/L NaCl +5 μmol/L hemin solution. Measurements of seedlings growth characteristics， gas exchange parameters， and physiological indicators were taken after the 3rd， 6th， 9th and 12nd days after NaCl treatment， respectively. NaCl stress inhibited the seedling growth of the two rice varieties， reduced the photosynthetic rate， and increased reactive oxygen species. Compared with CK， the antioxidant enzymes activities of S group increased significantly in the early stage， but decreased significantly as the extension of stress time. Among them， the inhibitory effect of NaCl stress on Huanghuazhan was stronger than that of Xiangliangyou 900. Compared with NaCl treatment， exogenous hemin increased plant height， stem base width， biomass， total root length， root surface area， root volume， and root tip number of the two rice varieties. Hemin inhibited reactive oxygen species （O2×? and H2O2） accumulation， decreased malondialdehyde （MDA） content， and electrolyte leakage （EL）. The photosynthetic capacity and SPAD were enhanced. The activities of superoxide dismutase （SOD）， peroxidase （POD）， catalase （CAT）， and ascorbate peroxidase （APX） were increased. Meanwhile， the ascorbic acid （AsA） and soluble protein levels were up-regulated in leaves. The results of this experiment indicate that NaCl stress inhibit rice seedlings， and the application of hemin can mitigate the damage caused by NaCl stress on rice seedlings by enhancing the net photosynthetic rate， increasing antioxidant activity or content， and reducing membrane lipid peroxidation.

Keywords： rice seedings; NaCl stress; hemin; morphogenesis; physiological characteristics

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2024.02.017

近年来，由于高温和干旱等极端天气的增加和工业污染的排放，土壤盐渍化程度逐渐加剧。据不完全统计，世界范围内已有20%的农田和近50%的耕地受到盐渍化的影响，这严重限制了作物的生长和产量[1-2]。我国沿海滩涂面积约2? 106 hm2，其中滨海盐渍土面积高达5×106 hm2，引起土地资源的浪费和生态环境的恶化，产生重大经济损失。盐胁迫对植物产生渗透胁迫、离子毒害和氧化损伤等多种伤害。首先，高浓度盐导致土壤渗透势降低，植物吸水困难，气孔部分关闭，光合作用强度减弱，从而减缓植物生长发育[3]。此外，盐胁迫下，植物细胞活性氧激增，引发膜脂过氧化作用，细胞膜系统受损[4]。水稻（Oryza sativa）作为一种中度盐敏感作物，其幼苗期极易

受盐胁迫影响，出现生长受阻、老叶死亡和绿叶失绿等现象[5]。大量研究表明喷施植物生长调节剂可有效提高水稻的耐盐性。例如，外源海藻酸钠寡糖（AOS）显著增加盐胁迫下水稻FL478和IP29幼苗的茎基宽和生物量[6]。外源钙可改善盐胁迫对水稻幼苗光合作用的损害，提高叶片叶绿素含量，增强抗氧化酶活性[7]。低浓度一氧化氮供体硝普钠（SNP）能有效减少水稻幼苗叶片膜脂过氧化产物的积累，提高抗氧化能力，增强抗盐性[8]。向警等[9]研究表明褪黑素（MT）通过增加可溶性蛋白等渗透调节物质的表达量来缓解盐胁迫对水稻糯稻89-1的抑制作用。

氯化血红素（hemin）作为一种新型植物生长调节剂，由一分子亚铁络合原卟啉而成，是天然血红素（heme）的体外基团氯代物，其化学性质与血红素相似[10]，可协调植株地上部与地下部的生长[11-12]。研究表明，hemin作为高效抗逆剂，可以有效缓解植物的重金属、盐碱、干旱等多种非生物胁迫[13-14]。外源hemin可缓解盐胁迫对小麦叶片[15]的伤害和对大豆萌发率的抑制作用[16]。此外，hemin可提高盐溶液下武育粳3号水稻种子的萌发率[17]。但目前有关hemin诱导苗期水稻抵御盐胁迫的研究鲜见报道。三叶一心期正值水稻移栽前的关键时期，采取化控技术提高秧田期水稻幼苗的抗逆性，对沿海滩涂地带或盐碱地种植水稻育苗移栽具有重要的意义。因此本研究以2个水稻品种黄华占和湘两优900为材料，研究三叶一心期叶面喷施hemin对盐胁迫下水稻幼苗形态建成及生理代谢的影响，旨在揭示hemin增强水稻耐盐性的作用机制，以期为盐地水稻抗逆栽培提供理论依据和技术指导。

1  材料与方法

1.1  材料

供试水稻品种为黄华占和湘两优900，由广东海洋大学滨海农业学院种质资源库提供。供试调节剂为氯化血红素（hemin），由上海长得多农业科技有限公司提供。试验用土为砖红壤过筛后与沙子按照3∶1的比例混合而成。土壤理化性质为：pH 7.02、有机质3.52 g/kg、碱解氮1.26 mg/kg、速效磷2.62 mg/kg、速效钾83.39 mg/kg。

1.2  方法

1.2.1  试验设计  盆栽试验于2021年在广东海洋大学日光温室中进行。挑选饱满完整的水稻种子，用3%过氧化氢消毒15 min后，用蒸馏水多次冲洗，直至彻底冲洗干净，于30 ℃黑暗条件下清水浸种和催芽各24 h。取露白一致的种子点播于规格为19 cm× 14 cm×17 cm的无孔塑料盆中，每盆装入约3 kg试验用土，每盆65株。播種前1 d，按照每千克试验用土尿素0.07 g、氯化钾0.0625 g和磷酸二铵0.1 g的比例，溶于清水中，每盆均浇灌800 mL。正常水分管理至幼苗生长到三叶一心期，在晴天无风的下午17：00左右，叶面喷施5 μmol/L hemin（由预试验确定的最佳浓度），以喷施等量清水为对照，每片叶子的正反面湿润不流滴为宜。48 h时，每盆浇灌1 L浓度为50 mmol/L NaCl溶液。之后模拟大田试验，再浇灌清水使每盆保持约2 cm的水层。每天利用土壤盐度计（顺科达TR-6D）实时监测盐分，维持盐浓度在EC=（5.00±0.50）dS/m，相当于（50± 0.50）mmol/L。试验采用完全随机设计，每个水稻品种分别设置3处理，每个处理35盆，即（1）CK：0 mmol/L NaCl+喷施蒸馏水；（2）S处理：50 mmol/L NaCl +喷施蒸馏水；（3）SH处理：50 mmol/L NaCl +5 μmol/L hemin，每个处理设置4次重复。在NaCl处理后3、6、9、12 d进行取样，生理指标测定样品用液氮速冻30 min，立即保存于?40 ℃冰箱待测。

1.2.2  测定指标与方法  （1）生长指标测定。NaCl胁迫3、6、9、12 d，先用自来水清洗各处理的水稻幼苗，再用蒸馏水冲洗干净，吸水纸吸干表面水分，将地上和地下部分开，每处理选取代表群体幼苗20株。用直尺和游标卡尺（0.1 mm）测定单株的株高、茎基宽，用电子天平（0.0001 g）称量单株的地上部和地下部鲜重，随后将水稻幼苗置于105 ℃杀青30 min，80 ℃烘干至恒重，测定地上干重和根干重，计算叶片的含水量。叶片含水量=（叶片鲜重-叶片干重）/叶片鲜重×100%。

（2）根系形态指标测定。水稻幼苗根系用台式扫描仪（Epson CORP， Japan）进行扫描，并用WinRHIZO根系分析软件（Regent Instruments， Quebec， Canada）对图像进行分析计算，获得根系总长度、总根表面积、总根体积和总根尖数等相关指标。

（3）SPAD值和气体交换参数测定。NaCl胁迫3、6、9、12 d，用SPAD-502型叶绿素仪测定水稻倒二叶叶片的上、中、下3个部位的SPAD值，取平均值。同时用LI-6800便携式光合测定系统在NaCl胁迫3、6、9 d上午9：00—11：30测定倒二叶叶片的气体交换参数，包括净光合速率（Pn）、气孔导度（Gs）、胞间CO2（Ci）和蒸腾速率（Tr）。光合有效辐射（PAR）为1000 μmol/（m2·s），叶室CO2浓度为400 μmol/mol，叶温为26.0 ℃。

（4）生理生化指标测定。分别于NaCl胁迫后3、6、9、12 d进行取样，电解质渗漏率（EL）测定参照AFSAR等[18]的方法。根据RASHEED等[19]描述的方法，采用硫代巴比妥酸法测定丙二醛（MDA）含量；过氧化氢（H2O2）含量参考TAHJIB-UL- ARIF等[20]的方法，用紫外分光光度法测定；超氧阴离子（O2·?）染色参考董亚茹等[21]的方法。抗氧化酶活性参照《植物生理学实验指导》[22]测定，超氧化物歧化酶（SOD）活性采用氮蓝四唑（NBT）显色法测定；过氧化物酶（POD）测定采用愈创木酚法；抗坏血酸过氧化物酶（APX）和过氧化氢酶（CAT）测定采用分光光度计法。还原型抗坏血酸（AsA）含量测定采用4，7-二苯基-1，10-菲咯啉显色，采用考马斯亮蓝G-250法测定可溶性蛋白含量[23]。

1.3  数据处理

利用Excel 2019软件进行数据处理，采用SPSS 19.0统计软件进行方差分析，3个处理平均值间的比较采用方差分析（ANOVA），多重比较采用邓肯多重检验（Duncans Test），用Origin 2021软件制图。

2  结果与分析

2.1  外源hemin对NaCl胁迫下水稻幼苗生长的影响

由表1和图1可知，黄华占和湘两优900在NaCl胁迫后生长受到抑制，各项形态指标均显著下降。NaCl胁迫处理3～12 d，与CK相比，黄华占S处理的茎基宽，显著下降16.67%～20.00%，湘两优900 S处理的茎基宽显著减少19.42%～ 24.77%。在地下部鲜重和干重方面，黄华占S处理较CK分别显著降低56.79%～59.44%和36.21%～54.45%，湘两优900 S处理的较CK分别显著下降24.82%～30.68%和22.48%～38.69%。上述结果表明NaCl胁迫严重抑制水稻幼苗的生长，且对黄华占地下部的抑制作用更强。NaCl胁迫下叶面喷施hemin能够缓解NaCl胁迫对水稻幼苗生长的毒害作用，黄华占和湘两优900的SH处理形态指标在4个时间点均与S处理达到显著差异水平。NaCl胁迫处理3～12 d，较S处理相比，黄华占SH处理的地上部鲜重和干重分别提高9.98%～39.49%和14.43%～30.96%，地下部鲜重和干重分别增加37.71%～55.50%和35.04%～ 58.24%。湘两优900 SH处理与S处理相比地上部鲜重和干重分别提高17.99%～29.01%和17.37%～ 26.02%，地下部鲜重和干重分别增加19.56%～ 25.88%和12.29%～40.20%。上述结果说明外源hemin可有效缓解NaCl胁迫对水稻幼苗生长的抑制作用，且对黄华占的调控效果强于湘两优900。

由图2可知，随着NaCl胁迫时间的增加，黄华占和湘两优900的叶片含水量呈逐渐下降趋势。NaCl胁迫3～12 d，黄华占S处理的叶片含水量较CK显著下降6.74%～9.09%，湘两优900 S处理显著减少5.78%～8.61%。NaCl胁迫下，叶面喷施hemin提高黄华占和湘两优900的叶片含水量。其中NaCl胁迫3～12 d时，黄华占SH处理比S处理显著提高3.62%～4.30%，湘两优900 SH处理显著增加3.26%～4.27%。表明叶面喷施外源

hemin使黄华占和湘两优900的叶片具有更高的

含水量。

2.2  外源hemin对NaCl胁迫下水稻根系生长的影响

由表2可知，黄华占和湘两优900的S处理下根系总长度、总根表面积、总根体积和总根尖数均显著低于CK。NaCl胁迫3～12 d，黄华占 S处理的根系总长度、总根表面积、总根体积和总根尖数分别较CK降低25.20%～34.17%、42.19%～ 46.26%、34.59%～59.14%和37.15%～53.98%。湘两优900 S處理与CK相比分别下降22.47%～ 30.80%、22.25%～28.69%、36.11%～49.51%和23.17%～43.15%。NaCl胁迫下叶面喷施hemin后，2个水稻品种的根系指标在一定程度上得到提高，4个时间点SH处理均与S处理达到显著差异。NaCl胁迫3～12 d，黄华占SH处理的根系总长度、总根表面积、总根体积和总根尖数分别较S处理增加10.72%～35.29%、42.19%～46.26%、34.59%～ 59.14%、37.51%～53.98%；湘两优900 SH处理分别提高22.47%～30.80%、22.25%～28.69%、38.60%～ 49.51%、23.17%～43.15%。可见，喷施外源hemin能够正向调控NaCl胁迫下2个水稻品种的根系生长，且对黄华占的调控效果强于湘两优900。

2.3  外源hemin对NaCl胁迫下水稻叶片SPAD值和气体交换参数的影响

由图3可知，NaCl胁迫下，黄华占和湘两优900的Pn、Gs、Ci、Tr和SPAD与CK相比显著降低。具体表现为，NaCl胁迫3 d时，黄华占S处理的Pn、Gs、Ci和Tr较CK分别显著下降22.04%、59.82%、32.12%和57.79%，湘两优900 S处理Pn显著下降21.75%，其余指标与CK相比略有增

加但差异不显著；6 d时，黄华占S处理的Pn、Gs、Ci和Tr较CK分别显著下降33.55%、76.97%、50.61%和70.97%，湘两优900 S处理分别显著下降18.00%、63.18%、39.47%和61.38%；9 d时，黄华占S处理的Pn、Gs和Tr与CK相比分别显著减少27.09%、38.64%和35.49%，湘两优900 S处理的Pn、Gs、Ci和Tr与CK相比分别显著下降24.75%。58.50%、22.81%和54.39%。NaCl胁迫3～12 d，黄华占S处理的SPAD值较CK显著减少15.56%～21.15%，湘两优900显著减少16.29%～19.92%。外源噴施hemin可缓解NaCl胁迫对2个水稻品种光合作用的损伤。NaCl胁迫3 d，黄华占SH处理的Pn、Gs、Ci和Tr较S处理分别显著提高21.06%、54.00%、20.80%和58.90%，湘两优900 SH处理Pn显著提高13.29%。NaCl胁迫6 d时，黄华占SH处理的Pn、Gs、Ci和Tr较S处理分别增加35.67%、56.93%、21.10%和59.10%，湘两优900 SH处理的上述指标分别增加13.88%、35.79%、8.79%和45.93%，但均无显著性差异。NaCl胁迫9 d时，与CK相比，黄华占SH处理Pn、Gs和Tr分别增加13.97%、7.89%和5.91%，湘两优900 SH处理的Pn、Gs、Ci和Tr则分别提高23.29%、42.62%、8.50%和26.64%，但差异均不显著。结果表明，胁迫前期（3 d），hemin对2个水稻品种光合的调控效果更为显著，胁迫后期（6 d和9 d），hemin缓解效果并不显著。NaCl胁迫3～12 d，2个水稻品种SH处理的SPAD值均得到显著提高。黄华占增加10.78%～20.21%，湘两优900增加8.36%～12.88%。

2.4  外源hemin对NaCl胁迫下水稻叶片膜损伤和ROS积累的影响

NaCl胁迫下，2个水稻品种的叶片EL、MDA含量和H2O2含量随着胁迫时间的延长而增加（图4）。在NaCl胁迫3～12 d时，黄华占 S处理的EL、MDA和H2O2含量较CK相比分别显著提高28.80%～68.45%、45.04%～156.80%、10.66%～ 51.34%，湘两优900 S处理分别显著增加36.28%～ 59.51%、45.88%～84.57%和14.96%～31.93%。说明NaCl胁迫使水稻叶片中的ROS大量积累，破坏细胞膜系统的稳定。通过对水稻叶片进行O2·? 染色发现（图5），与CK相比，黄华占和湘两优900 S处理的水稻叶片蓝色斑点明显增多。表明NaCl胁迫破坏细胞膜结构，使水稻细胞产生大量的O2·?。叶面喷施hemin后，可在一定程度上缓解2个水稻品种的膜损伤和ROS积累，但含量仍显著高于CK。在NaCl胁迫3～12 d时，黄华占SH处理的EL、MDA和H2O2含量较S相比分别显著下降11.67%～16.73%、17.74%～41.83%和8.93%～17.99%，湘两优900 SH处理显著减少5.78%～9.17%、17.19%～31.25%和4.04%～15.90%。此外，黄华占和湘两优900 SH处理的O2·?染色与S处理相比叶片蓝色斑点明显减少。这些结果表明外源添加hemin后，显著减少水稻叶片ROS的积累，维持细胞膜的稳定性，且hemin对黄华占的调控效果强于湘两优900。

2.5  外源hemin对NaCl胁迫下水稻叶片抗氧化物质的影响

由图6可知，随着胁迫时间的延长，黄华占和湘两优900的抗氧化酶活性在前期与CK相比显著提高，末期则显著下降。黄华占S处理的SOD、POD、CAT和APX活性分别在3～6 d、3～6 d、3～9 d和3～9 d显著高于CK，12 d时上述酶活性均显著低于CK。湘两优900 S处理的SOD、POD、CAT和APX分别在3 d、3～9 d、3～12 d和3～9 d

显著高于CK，SOD在9～12 d、POD和APX在12 d时显著低于CK。以上结果表明面对外界环境的胁迫，植物先产生应激反应，而后随着胁迫时间的增加，植物的抗氧化酶系统遭到破坏。叶面喷施hemin处理进一步提高2种水稻叶片的抗氧化酶活性，其中黄华占SH处理较S处理的SOD活性在3～12 d显著上升3.37%～13.87%；POD活性在3～9 d时显著增加8.92%～18.46%，12 d时增加24.57%，但差异不显著；CAT活性在3、6 d时分别提高9.73%和6.57%；APX活性在3～12 d显著上升14.34%～27.70%。湘两优900 SH处理较S处理的SOD活性在3～12 d上升3.53%～15.38%；POD活性在3、9 d时分别显著增加6.99%和3.92%；CAT活性在3、9、12 d时分别显著提高7.17%、9.81%和4.89%；APX活性在3～9 d显著上升14.94%～21.20%。说明hemin能够增强NaCl胁迫下黄华占和湘两优900水稻幼苗的抗氧化酶活性，从而提高其抗氧化能力。

NaCl胁迫对2个水稻品种的非酶抗氧化剂AsA含量产生不同的影响（图6）。NaCl胁迫3～ 12 d时，黄华占 S处理的AsA含量显著低于CK。湘两优900 S处理的AsA含量在NaCl胁迫3 d显著高于CK，在NaCl胁迫6、9、12 d时则显著低于CK。结果显示，与黄华占相比，湘两优900自身的抗氧化系统在NaCl胁迫时发挥一定作用。NaCl胁迫3、6、9、12 d，黄华占S处理的AsA含量较CK显著减少29.93%、34.91%、25.62%和29.94%。NaCl胁迫6、9、12 d，湘两优900 S处理较CK分别下降39.04%、42.70%和39.88%。经hemin处理后，黄华占和湘两优900的AsA含量得到进一步的提高。NaCl胁迫3、6、9 d时，黄华占SH处理较S处理分别显著提高27.97%、11.73%和11.67%，湘两优900 SH处理分别显著提高7.81%、33%和36.52%。而NaCl胁迫12 d

时，黄华占和湘两优900的SH处理AsA含量较S处理分别增加2.57%和30.77%，但均未達到显著水平。可见，hemin可以提高AsA含量，促进水稻叶片清除ROS。

2.6  外源hemin对NaCl胁迫下水稻叶片可溶性蛋白含量的影响

由图7可知，NaCl胁迫下，黄华占和湘两优900 S处理的可溶性蛋白含量呈先上升后下降的趋势。NaCl胁迫3、6 d时，黄华占S处理的可溶性蛋白含量较CK处理分别显著提高2.01%和1.15%，在NaCl胁迫9 d时含量增加但不显著，而12 d时，其含量显著降低2.21%。在NaCl胁迫3、6 d时，湘两优900 S处理组与CK相比，可溶性蛋白含量显著提高5.14%和4.82%，胁迫9、12 d时，其含量与CK相比无显著差异。外源添加hemin后，有效增加2个水稻品种叶片的可溶性蛋白含量。NaCl胁迫3～12 d，黄华占SH处理显著增加0.97%～2.72%，湘两优900 SH处理组显著增加1.94%～7.59%。上述结果表明，hemin促进水稻叶片渗透调剂物质的产生，维持细胞稳态。

2.7  黄华占和湘两优900各指标间的相关性分析

由图8可知，黄华占的形态指标（株高、茎基宽、地上部干/鲜重、地下部干/鲜重及含水量）与

光合指标（Pn、Gs、Ci及Tr）、SPAD值和AsA含量均呈显著或极显著正相关，与MDA含量和电解质渗漏率呈显著或极显著负相关。根系指标（根长、根表面积、根体积及根尖数）与形态指标具有相同规律，即与光合指标、SPAD值和AsA含量呈显著或极显著正相关，与MDA含量和电解质渗漏率呈显著或极显著负相关。MDA含量与POD活性及AsA含量呈极显著负相关，H2O2含量与SOD、POD 活性、及AsA含量呈显著或极显著负相关。

由图9可知，湘两优900形态指标（株高、茎基宽、地上部干/鲜重、地下部干/鲜重及含水量）和根系指标均与SPAD值呈极显著正相关，均与电解质渗漏率、MDA及H2O2含量呈显著或极显著负相关。光合指标Pn与茎基宽、地上鲜/干重、地下鲜重、叶片含水量、根长、根表面积及根尖数呈显著或极显著正相关，Gs与株高、茎基宽、地上鲜/干重、叶片含水量及根长呈显著或极显著正相关，而与其他形态和根系指标呈正相关但不显著。MDA含量与SOD活性和AsA含量呈显著或极显著负相关，电解质渗漏率与POD及APX活性呈显著正相关，H2O2含量与SOD、POD及CAT活性呈显著或极显著正相关。

由此可见，2个水稻品种在形态和根系参数方面均与电解质渗漏率及MDA含量呈显著或极显著负相关，表明NaCl胁迫加深水稻叶片膜脂过氧化程度，抑制植株正常生长。但对于气体交换参数来说，黄华占的Pn、Gs、Ci和Tr均与形态和根系指标呈显著或极显著正相关。表明光合作用促进地上部叶片的生长，进而促进地下部根系的生长。湘两优900则只有Pn和Gs与部分形态和根系指标呈显著或极显著正相关。

3  讨论

3.1  外源hemin对NaCl胁迫下水稻植株形态建成的影响

相关研究曾指出盐胁迫抑制水稻幼苗的正常生长，具体表现为叶片面积减小、株高降低和生物量积累减少[23]。根是最先遭受盐胁迫的器官。LI等[24]指出根系具有灵活性和可塑性，能够及时调整形态以减少对有毒离子的吸收。本研究中，NaCl胁迫显著降低黄华占和湘两优900的株高和生物量，且对2种水稻根系指标均达到显著抑制作用。这可能是由于盐胁迫产生渗透胁迫，干扰植物正常代谢过程，导致细胞吸水受阻，叶片相对含水量降低，生长延缓，生物量积累减少[25]。叶面喷施hemin有效缓解盐胁迫对水稻生长的抑制作用，株高、茎基宽、生物量等指标均有不同程度的提高；同时，能够使叶片维持较高水平的含水量。这与HUANG等[26]研究hemin可阻止小麦幼苗在盐胁迫下干重的减少和水分的流失等结果一致。此外，hemin明显改善NaCl胁迫对水稻根系生长的不利影响。根据前人研究可知，hemin作为血红素加氧酶-1（HO-1）的底物和促进剂，能够提高该酶活性。HO-1可作为一氧化氮（NO）下游信号分子来激活细胞循环基因，参与到番茄侧根的形成过程中[27]。另外，hemin在植物体内被降解，产生一氧化碳（CO）。CO可提高小麦[28]和油菜[29]的耐盐性，解除对根系细胞生长的抑制作用。推测本研究中hemin缓解盐胁迫对水稻幼苗的伤害可能有2种方式，一种是通过自身催化HO-1表达，另一种是分解产生CO，其内在机理有待于进一步研究。

3.2  外源hemin对NaCl胁迫下水稻SPAD值和气体交换参数的影响

盐胁迫下，植物叶绿素含量下降，光合作用受阻[30-31]。本研究发现，NaCl胁迫3～12 d，2个水稻品种的SPAD值顯著减小，主要是盐胁迫提高植物体内叶绿素酶活性，加速叶绿素降解并阻碍其生物合成。NaCl胁迫3、6、9 d，黄华占叶片的Ci和Gs同时下降；NaCl胁迫6、9 d，湘两优900的Ci和Gs均下降。说明盐胁迫下黄华占和湘两优900光合速率的降低主要是由气孔限制。外源使用hemin提高SPAD值，这可能是hemin调节叶绿素生物合成相关酶的活性和促进血红素加氧酶1对光敏色素发色团的保护作用[32-33]。黄华占和湘两优900经hemin处理后Pn、Ci、Gs和Tr均显著提高，表明hemin有效缓解NaCl胁迫对水稻气孔限制的原因可能是维持较高水平的Gs和Tr。Gs的增加有利于CO2进入植物体内进行气体交换，促进碳同化；Tr的提高增强植物吸水及运输的能力，有利于光合作用的进行，这与前人的研究结果相一致[34-35]。此外，张春平等[36]研究发现，血红素处理提高NaCl胁迫下黄连幼苗的Gs并降低Ci，但在本研究中hemin提高水稻幼苗的Ci和Gs，推测可能跟作物种类、胁迫程度和时间有关，相关具体原因仍需进一步研究。

相关性分析显示，2个水稻品种的SPAD值与气体交换参数呈显著或极显著正相关，表明SPAD值的提高，有利于水稻叶片进行光合作用。这些结果说明hemin可能通过保护叶片的光合活性及增加SPAD值，保证水稻在NaCl胁迫下具有较高的光合作用。但关于hemin是如何调控NaCl胁迫下水稻幼苗叶绿素含量和光合作用的具体原因仍需进一步研究。

3.3  外源hemin对NaCl胁迫下水稻叶片膜损伤和抗氧化系统的影响

植物在正常生长状态下，体内活性氧的产生和清除处于动态平衡。NaCl胁迫下，植物产生过量的活性氧，引起MDA等膜脂过氧化物的积累，破坏细胞膜的完整性，最终导致生理代谢紊乱，抑制植物生长[37]。本研究中，与CK相比，随着NaCl胁迫时间的延长，2个水稻品种S处理的电解质渗漏率、MDA和H2O2含量呈上升趋势且O2·?染色蓝色斑点数量增加。同时，S处理的SOD、POD、CAT和APX活性呈先升后降的趋势。黄华占S处理的AsA含量均显著低于CK，而湘两优900 S处理的AsA含量在3 d时显著高于CK，6、9、12 d时显著低于CK。这表明短时期盐胁迫下，水稻通过抗氧化防御系统去除活性氧，缓解水稻盐害损伤；长期盐胁迫使水稻积累更多活性氧物质，抗氧化系统遭到破坏，无法缓解胁迫带来的氧化损伤，这些与VAIDYANATHAN等[38]和庞春花等[39]的研究相似。叶面喷施hemin后，黄华占和湘两优900 SH处理的抗氧化酶（SOD、POD、CAT和APX）活性和AsA含量均较S处理显著增加，而电解质渗漏率、MDA和H2O2含量保持较低水平，O2·?染色斑点减少。前人研究报道hemin减少相对电导率和MDA含量，提高相关抗氧化酶活性，且上调NtGSH1基因的表达，调控GSH的合成，保护碱胁迫下烟草细胞膜结构的完整性[40]。CUI等[41]发现hemin降低硫代巴比妥酸（TBARS）含量，调节APX、SOD、POD活性及AsA和GSH含量，缓解由Cd导致紫花苜蓿的氧化损伤。上述结果均说明hemin减少活性氧积累、激活抗氧化酶活性和增加非酶抗氧化剂含量，有效提高植物的抗逆性，但有关hemin如何调控其他抗氧化酶活性和GSH等抗氧化剂含量还有待进一步探索。

相关性分析表明，黄华占SOD活性与H2O2含量呈极显著负相关，POD活性与H2O2和MDA含量均呈极显著负相关。AsA含量与电解质渗漏率、MDA和H2O2含量均呈显著或极显著负相关。推测NaCl胁迫下，黄华占体内的AsA含量、SOD和POD活性不能清除过量的活性氧，需要靠hemin的调控作用缓解氧化胁迫。湘两优900的POD和APX活性均与电解质渗漏率呈显著或极显著正相关，SOD、POD及CAT活性与H2O2含量均呈显著或极显著正相关，而AsA含量与电解质渗漏率及MDA含量呈显著或极显著负相关。可能是湘两优900在受到NaCl胁迫时，通过增强自身抗氧化酶活性，减轻膜脂过氧化程度，从而维持细胞膜的完整性。

3.4  外源hemin对NaCl胁迫下水稻可溶性蛋白的影响

植物通过增加渗透物质含量以抵御盐胁迫的伤害[42]，可溶性蛋白作为一种重要的渗透调节物质，具有较强的亲水性，可增强植物细胞保水能力[43]。本研究中，NaCl胁迫下，水稻叶片中可溶性蛋白含量显著增加，可能是盐胁迫导致幼苗体内Na+和Cl-激增，细胞内外离子浓度失衡，引起渗透胁迫，而幼苗通过提高渗透物质（可溶性蛋白）的含量来降低盐胁迫带来的渗透损伤。随着盐胁迫时间的增加，蛋白含量下降。根据前人研究，推测植物受到胁迫后蛋白质合成受阻或蛋白质结构被破坏而降解[44]，产生大量的游离氨基酸。喷施外源hemin有效提高2个水稻品种的可溶性蛋白含量，有助于细胞吸收外部环境中的水分，从而减轻NaCl胁迫带来的伤害。刘紫薇等[45]研究指出hemin可提高有机渗透调节物质（可溶性糖、可溶性蛋白和脯氨酸等）含量及无机离子K+、Ca2+和Mg2+的吸收，降低体内Na+的积累，从而诱导烟草植株抵御碱胁迫。然而，本研究只表明施用外源hemin可提高可溶性蛋白含量，对于可溶性糖、脯氨酸、K+和Ca2+等其他渗透调节物质的调控作用目前正在研究中，相关机制将在后续发表的论文中深入研究和分析。

4  结论

盐胁迫显著抑制水稻幼苗生长，造成ROS代谢紊乱，增加膜脂过氧化程度。叶面喷施hemin通过增强净光合速率，增加生物量的积累，激活抗氧化酶（SOD、POD、CAT、APX）活性和促进渗透物质的积累缓解由盐胁迫造成的损伤。本研究结果为外源hemin提高水稻幼苗抗逆性及盐碱地种植水稻提供技术指导和理论依据。

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