植物气孔发育分子机制研究进展

刘 俊，郭志富

(1．丹东农业科学院，辽宁凤城 118109；2．沈阳农业大学水稻研究所，农业部东北水稻生物学与遗传育种重点实验室，辽宁沈阳110866)



植物气孔发育分子机制研究进展

刘 俊1，郭志富2*

(1．丹东农业科学院，辽宁凤城 118109；2．沈阳农业大学水稻研究所，农业部东北水稻生物学与遗传育种重点实验室，辽宁沈阳110866)

气孔作为植物生长发育所必需的重要因素，是植物与外界环境进行气体和水分交换的通道，在调节植物光合作用、蒸腾作用以及水分利用中具有非常重要的作用。气孔的形成与发育受到转录因子的调控，包括bHLH类转录因子、MYB类转录因子和Dof转录因子，同时受到一系列负调控因子、蛋白激酶及受体蛋白的影响。另外，气孔的发育还受CO2浓度、光照及激素等环境因子的影响。这些因素在某种程度上相互作用，共同决定植物气孔的形成、分布、生长及发育过程。该研究综述了近年来气孔发育相关的研究进展，总结了参与气孔发育的相关因子，并且对未来研究需要解决的问题进行简要的讨论。

植物；气孔；转录因子；调控；环境因素

气孔是植物体内水分和CO2与外界环境进行交换的通道，控制着植物光合作用中CO2分子的平衡以及蒸腾作用中水分的交换，是影响植物生长发育过程中物质生产、抵御水分胁迫和温度胁迫的重要因素[1-2]。气孔位于植物茎叶等器官的表皮，由一对保卫细胞围绕形成。保卫细胞通过离子驱动膨胀来调控气孔的开闭，获得更高的光合效率，同时控制水分的蒸腾。植物在生长过程中通过气孔摄入CO2为光合作用提供底物，为植物提供能量。同时，植物根据环境的变化通过蒸腾作用调节体内水分的流失速率[3-5]。

植物气孔发育的过程较复杂，受到转录因子、蛋白激酶及各种功能基因编码的蛋白等因素的协同控制，同时受环境因素的影响。笔者综合近年来气孔发育相关的研究工作，对气孔的形成、气孔发育的信号传导途径、相关基因的功能及其转录调控因子的作用等研究概况进行总结，并且对该领域存在的问题提出相应的见解。

1 气孔的形成

气孔的发育一般要经过3次连续的前体物质变化，即拟分生组织母细胞(Peristemoid mother cells，MMCs)、拟分生细胞(Meristemoid，M)和保卫母细胞(Guard mother cells，GMCs)[6]。首先，表皮细胞分化形成MMCs；随后，MMCs通过不对称分裂的方式，分化形成一个小的三角形M和一个大的姊妹细胞；最后，M进一步分化成为GMCs，GMCs以对称分裂的方式形成两个肾形保卫细胞(Guard cells，GCs)，从而形成气孔[7-9]。气孔的分布方式在单子叶植物和双子叶植物中存在明显的不同。在双子叶植物中，气孔一般随机分布在叶片或茎部等器官，规律性不强，而在单子叶植物中，气孔一般整齐地排列在叶脉两侧。虽然植物气孔在双子叶和单子叶植物中存在较大差异，但其分布都遵循“单细胞间隔法则”，也就是任何两个气孔之间至少间隔一个非气孔表皮细胞。这使得气孔与邻近细胞的离子交换顺利进行，从而提高每个气孔的效率，进而确立CO2吸收与光合作用之间的最佳比例[10]。

2 转录因子对气孔发育的调控

2.1 bHLH转录因子

bHLH(Basic-helix-loop-helix)转录因子在植物中广泛存在。它利用动态的螺旋-环-螺旋结构与靶基因启动子相结合，激活很多功能基因的表达。研究表明，植物中参与气孔发育的关键转录因子主要为bHLH型蛋白，其中包括3个高度相关的成员(SPCH、MUTE和FAMA)，在气孔发育过程中承担着关键的调节作用[11]。在整个调控过程中，SPCH控制植物气孔发育的第一步，使得表皮细胞分化，是不对称分裂所必需的，但在GMCs的分裂中不发挥作用。相关研究表明，spch突变体植株不能形成M、GMCs和气孔，且生长缓慢，而当过表达SPCH基因时，转基因植株的气孔表现出过多的不对称分裂，并且形成过量的气孔[12]。MUTE控制着细胞的扩增分裂，使得所有表皮原细胞转换为GCs在M中高量表达。Mute突变体植株在几次不对称分裂后失去分化为GMCs的能力，而过表达MUTE植株使得所有叶表皮细胞全部转换成气孔[13]。FAMA在气孔发育的晚期阶段发挥作用，在GMCs和未成熟的GCs中特异存在。fama的突变体植株不能形成正常的气孔，过表达FAMA基因后转基因植株表现出抑制细胞分裂、迫使GMCs直接分化为GCs的现象[14-15]。最近，Matos 等[16]研究发现在GMCs分化为GCs的过程中，FAMA必须结合另一种叫作RBR的蛋白才能行使功能，当FAMA和RBR间相互作用被打破时GCs有变为原始状态的趋势。

另外，2个bHLH型转录因子包括ICE1/SCRM和SCRM2，其突变体scrm-D使得所有表皮细胞产生分裂，执行气孔发育途径中的调控功能。依次敲除ICE1/SCRM和SCRM2后，植株表现出与spch、mute和fama突变体相类似的表型。蛋白互作试验表明，它分别与SPCH、MUTE和FAMA存在相互作用[17-18]。另外，ICE1/SCRM被证明可以启动冷相关表达基因，适当提高植物的耐冷性。这说明气孔性状与温度等环境因子可能存在更密切的关联[19]，但具体的调控途径、作用机制仍不清楚，需研究人员进一步研究。

2.2 MYB转录因子

MYB蛋白是指含有一段51～52个氨基酸肽段结构域的一类转录因子，包含一系列高度保守的氨基酸残基和间隔序列，在植物功能基因转录表达中起重要的调节作用。MYB转录因子在气孔发育晚期具有重要的调控作用。这类因子主要包括FLP(FOURLIPS)和MYB88编码的两种R2R3类MYB蛋白，两者具有相似的序列结构[20]。在调控功能上，这类转录因子在GMCs分裂形成GCs的过程中得以表达，其作用与FAMA类似，具有防止GMCs过度分裂，使其形成保卫细胞，从而促进保卫细胞分化的作用。flp突变体表现出气孔成簇的表型，虽然MYB88缺失后没有明显的表型，但二者的纯合双突变体能使得flp单突变体的表型更加明显。这说明MYB88可能与FLP共同作用于GMCs分裂形成GCs的过程[20-22]。

2.3 Dof转录因子

Dof(DNA binding with one finger)蛋白是植物所特有的一类转录因子，含有一个独特的富含Cys残基的单锌指保守结构域，被命名为Dof结构域。目前，人们已在多种单子叶植物和双子叶植物中发现Dof蛋白。它们在高等植物基因表达调控中起作用。Negi等[23]克隆了在成熟GCs中表达的Dof型转录因子基因SCAP1，鉴定了拟南芥突变体scap1。当SCAP1基因缺失时，拟南芥保卫细胞出现不规则分布，丧失CO2介导的气孔关闭及光诱导的气孔张开的功能，导致气孔开闭受到抑制。另外，SCAP1通过与钾离子通道蛋白、MYB60转录因子和果胶甲酯酶作用影响气孔发育，突变体scap1中相关离子平衡被打破，细胞外果胶酯化作用受损，导致气孔不能正常形成。相对bHLH转录因子，对MYB转录因子和DOF转录因子的研究较少，对其调控气孔发育的具体机理、与其他功能蛋白的相互作用及与外界环境的关系仍不十分清楚。

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3 气孔发育的负调控因子及受体

在气孔发育过程中存在一系列的负调控因子。它们影响着气孔各个发育阶段，其中主要包括表皮模式因子EPF(Epidermal patterning factors)、富含亮氨酸的类受体蛋白TMM(Too many mouth)、类枯草杆菌蛋白酶SDD1(Stomatal density and distribution 1)和富含亮氨酸的受体激酶ERECTA家族等。EPF家族包含11个成员，其中对EPF1、EPF2、STOMAGEN和CHAL四个成员的研究最深入，而对其他成员的具体功能、调控机制仍需进一步研究[24-25]。

在所有EPF家族成员中，EPF1最早被发现。它在晚期的拟分生细胞、GMCs和早期的GCs中均有表达。过表达EPF1基因后可抑制植株表皮产生气孔，虽然仍存在一些拟分生细胞，但拟分生细胞不再继续分化。epf1突变体植株气孔彼此聚集成簇状，违背单细胞间隔法则。EPF2与EPF1的氨基酸序列高度相似，对气孔密度同样发挥负调控的作用，可抑制拟分生组织细胞的形成。过表达EPF2使得植株表皮不产生气孔。epf2突变体植株的气孔密度和非气孔表皮细胞密度均有所增加。据此推测，EPF2可能具有限制起始气孔细胞系发育的功能。EPF2在一定程度上可以替代EPF1的功能，但是EPF1不能代替EPF2的功能。另外，EPF2的表达需要bHLH转录因子SPCH和促分裂原蛋白活化激酶YODA(YDA)的参与[26-27]。Sugano等[28]鉴定了拟南芥中一种特殊的具有正调控作用的EPF因子，即STOMAGEN。它与EPF1和EPF2竞争性地结合TMM受体蛋白调控气孔发育。过表达STOMAGEN后，植株产生簇状气孔群，而STOMAGEN基因缺失后的突变体植株几乎不能形成气孔。STOMAGEN是目前发现的唯一一个属于EPF负调控家族的正调控因子。它与负调控因子竞争同一种受体以调控细胞分化，在植物中尚属于首次发现。CHAL作为EPF家族的一个重要成员，与EPF1和EPF2类似，可以抑制气孔的发育。CHAL是tmm突变体中的茎部特异性阻遏因子，其功能的发挥需要在没有TMM的条件下以器官特异的方式进行。TMM功能缺失后，叶片表面气孔数量增加，而在茎部则不产生气孔。当tmm突变体中缺失CHAL后，茎部气孔得以恢复[29-30]。

TMM基因编码富亮氨酸重复区受体蛋白，是气孔信号传导过程中的重要调节因子，主要是通过抑制响应定位信号的细胞进行不对称分裂来调控分裂方向。TMM基因功能缺失后，植株叶表皮气孔密度会大幅增加[31-32]。SDD1是一种类枯草杆菌蛋白酶，作为信号分子被细胞膜上的TMM受体识别且结合，从而把胞外信号转化为胞内信号，再通过一系列的激酶反应调控气孔发育。sdd1突变体植株表现出气孔密度增加、气孔聚集成簇的表型[33]。虽然突变体tmm和sdd1的气孔密度均有所增加，但sdd1比tmm具有更多正确分布的气孔、更少的气孔群，推测在单细胞空间模式中SDD1功能不如TMM重要，但就气孔密度性状而言SDD1更重要[34]。

MAPK是植物促分裂原蛋白活化激酶级联信号，可以传递自身发育信号来调节气孔发育，也可以转导外部环境信号来影响气孔生理状态和发育状态，是气孔发育的负调控因素。YDA是一种MAPKKK。YDA基因功能丧失后，突变体植株表皮会出现更多的气孔。YDA-MKK4/5-MPK3/6信号模块负调控MMCs向M的转变和M向GMCs的转变[35-38]。

4 环境对气孔发育的影响及其调控机制

植物气孔的发育受CO2、光、激素等环境因素的影响。CO2浓度升高，导致植物叶片的气孔密度减少，而CO2浓度降低，则使气孔密度增多。这一短暂的响应是调节叶片气体交换的反馈机制。

4.1 植物气孔响应CO2浓度变化的分子机制

受全球气候变暖的影响，大气中CO2浓度持续升高对气孔发育有着显著的影响。CO2浓度升高会导致气孔密度降低。在这一响应途径中，3-酮酰基辅酶A合成酶(High carbon dioxide，HIC)和碳酸酐酶(Carbonic anhydrases，CA)起着至关重要的作用[39]。Gray等[40]发现，HIC基因是植物感受CO2浓度变化而影响气孔发育的负调控因子，当CO2浓度升高时hic突变体植株气孔指数比野生型提高42%。Hu等[41]对拟南芥双突变体(ca1，ca4)的研究表明，缺失碳酸酐酶基因CA1和CA4后突变体植株CO2响应作用消失，气孔密度提高，但ABA和蓝光响应机制仍正常。Engineer等[42]在此基础上进一步明确碳酸酐酶参与CO2浓度变化影响气孔发育的胞外信号途径。在CO2浓度升高的背景下，EPF2在野生型植株中检测到EPF2，在ca1、ca4双突变体中并未检测到EPF2的表达，而EPF2是CO2影响气孔发育所必须的因素，说明EPF2的表达受到碳酸酐酶的调控。EPF2的激活需要一个裂解过程，但这个裂解过程一直不明确。Engineer等发现了一种新的胞外蛋白激酶CRSP(CO2响应分泌蛋白酶)。它可以裂解EPF2，进而激活其表达，从而抑制起始气孔细胞系的发育。

4.2 响应光信号的气孔发育因子

植物气孔运动受到蓝光和红光的调节，其中受光敏色素B(Phytochrome B，phyB)介导的红光信号调控调控途径最为重要。在此途径中，PIF类转录因子(Phytochrome-interacting factors，PIFs)与光敏色素相互作用，共同控制气孔变化[43]。Casson等[44]发现，phyB、PIF4突变体 及PIF4phyB双突变体植株叶片气孔指数都比野生型小。phyB突变体和PIF4phyB双突变体的气孔指数基本相同，但均低于PIF4 突变体，表明phyB可能通过PIF4依赖和PIF4非依赖途径调控气孔发育。此外，phyB能够促进幼嫩叶片上气孔发育基因FAMA和TMM的表达[45]。组成型光形态建成因子(Constitutively photomorphogenic，COP)是拟南芥光形态建成的阻遏子。COP1参与调控气孔发育过程。COP1突变体表现出气孔堆积成簇的现象。研究人员推测COP1基因位于气孔发育调控途径中phyA和phyB的下游，与TMM基因共同调控YODA基因及其下游的bHLH家族基因。据此推测，隐花色素一光敏色素COP1信号系统和MAPK信号途径相互作用调控气孔发育过程[46]。Delgado等[47]发现了另一个组成型光形态建成因子COP10，其突变体同样表现为气孔成簇现象，与COP1功能相似。

4.3 激素对气孔发育的影响

油菜素内酯(Brassinosteroids，BR)是植物中的一种留醇类激素，在植物种子休眠、器官分化、维管组织发育、开花和衰老及光形态建成等生长发育过程中均发挥着重要的调控作用[48-49]。BR在短时间内能诱导光合作用CO2同化速率的提高，从而进一步影响植物气孔的变化。BR对气孔的影响取决于BR浓度。低浓度BR可以促进气孔张开，并且抑制气孔关闭，而高浓度BR可以促进气孔关闭，并且抑制气孔开放[50]。

ABA能够引发气孔关闭，并且同时阻止气孔打开，通过这种调控方式来减少由蒸腾作用导致的水分散失。这种气孔运动的调节作用是与多种细胞事件级联反应关联的[51]。拟南芥aba2突变体均因ABA合成缺陷而导致ABA含量较低。这些突变体的气孔密度均高于野生型植株，表明ABA水平与气孔指数呈负相关[52]。

另外，赤霉素可通过TMM促进拟分生细胞分裂影响下胚轴的气孔产生。单独用赤霉素处理的拟南芥幼苗的下胚轴会产生大量气孔，若与生长素或乙烯同时处理，则效果更明显。因此，乙烯和生长素可以辅助赤霉素调控气孔发育，但是植物激素影响气孔发育的分子机理尚不明确[53-54]。

5 结语

植物自身的气孔可以调控蒸腾作用和光合作用，直接控制植物体内水分和气体与外界环境的交换，在维持植物生长和发育方面发挥着至关重要的作用。目前，研究人员已鉴定了与气孔发育相关的各种影响因子。转录因子类因素包括bHLH转录因子、MYB转录因子、Dof转录因子，其中对bHLH类转录因子的研究最深入。SPCH、MUTE和FAMA3种基因对气孔的形成与发育均有着决定性作用。同时，这3种转录因子还与其他类型的转录因子、受体、激酶等存在相互作用，共同控制着植物气孔的发育。气孔负调控因子及一些受体同样是气孔发育的重要因素，其中以EPF家族成员、TMM受体蛋白的功能研究最为详尽，EPF1、EPF2、STOMAGEN和CHAL四种调控因子可能均须与SPCH或TMM相互作用才能执行调控功能。气孔形成、生长及发育过程与环境因子有着密不可分的关系，如CO2、光和激素等因素均可影响植物气孔性状的变化。在这些过程中，研究人员鉴定了与CO2浓度相关的HIC、CA1、CA4、CRSP等基因的功能及相互影响，与光信号相关的phB、FIP、COP1、COP10等基因及互作关系，体现了气孔发育的过程的高度复杂性。相对而言，激素影响气孔性状的分子机制研究并不十分深入，仍需研究人员努力发掘与激素相关的各类功能基因及其相互作用。人们对气孔发育与环境因子相互作用的分子机制进行了较深入的研究，发现了一系列影响因子，并且在一定程度上鉴定其分子调控机制，但气孔形成与发育属于复杂的数量性状，与诸多环境因素的关联可能更为复杂，气孔变化受温度、干旱等非生物胁迫因素影响的具体调控机制仍不明确。这方面的研究在未来很长一段时间仍将是植物学领域的热点和难点。

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Research Progress of Molecular Mechanism on Stomatal Development in Plants

LIU Jun1, GUO Zhi-fu2*

(1. Dandong Academy of Agricultural Sciences, Fengcheng, Liaoning 118109; 2. Key Laboratory of Northeast Rice Biology and Breeding of Ministry of Agriculture, Rice Research Institute, Shenyang Agricultural University, Shenyang, Liaoning 110866)

Stomata is a key channel for gas and water exchange between plant and environment, which acts an important role to regulate plant photosynthesis, transpiration and water utilization. Various transcription factors such as bHLH transcription factors, MYB transcription factors and Dof transcription factors regulate stomatal formation and development, while a series of negative regulators, protein kinases and receptor proteins are involved in the stomatal development. Also, several environmental such as CO2 and light and hormonal factors are known to affect stomatal development. These factors may interact on some level to collectively regulate stomatal formation, distribution, patterning and development. In this review, we do a brief overview of advances in stomatal development research, summarize the related factors, and then point out the questions which should be resolved in the future.

Plant; Stomata; Transcription factors; Regulation; Environmental factor

国家转基因生物新品种培育重大专项(2014ZX08003001-001-007)。

刘俊(1978- )，男，内蒙古呼和浩特人，助理研究员，博士，从事作物遗传育种方面的研究。*通讯作者，副教授，博士，从事植物分子生物学方面的研究。

2015-11-11

S 184

A

0517-6611(2015)35-012-04