不同相对分子质量羊栖菜多糖对消旋山莨菪碱模型小鼠学习记忆的影响

刘洪超，应苗苗*，施文正,*，谢 俊，杨靖亚，汪之和

（1.上海海洋大学食品学院，上海水产品加工及贮藏工程技术研究中心，上海 201306；2.温州科技职业学院，浙江 温州 325000）

不同相对分子质量羊栖菜多糖对消旋山莨菪碱模型小鼠学习记忆的影响

刘洪超1，应苗苗2,*，施文正1,*，谢 俊1，杨靖亚1，汪之和1

（1.上海海洋大学食品学院，上海水产品加工及贮藏工程技术研究中心，上海 201306；2.温州科技职业学院，浙江 温州 325000）

为研究不同相对分子质量羊栖菜多糖（Sargassum fusiforme polysaccharides，SFPS）对记忆获得性障碍小鼠学习记忆的影响，采用超滤膜体系分离2 种相对分子质量较低的SFPSⅤ、SFPSⅣ及粗SFPS，采用消旋山莨菪碱建立小鼠的记忆获得性障碍模型，运用Morris水迷宫定位航行实验考察小鼠学习记忆能力。结果表明：SFPS对记忆障碍小鼠的学习记忆能力具有一定的改善作用，中剂量SFPSⅤ与模型组相比，小鼠平均逃避潜伏期明显缩短，穿越次数明显增加（P＜0.05）；不同相对分子质量SFPS对小鼠的学习记忆能力改善程度不同，低相对分子质量SFPS效果最佳，且优于吡拉西坦的效果（P＜0.05）；SFPS改善记忆获得性障碍模型小鼠学习记忆能力的机制可能与SFPS的抗氧化能力有关；研究结果对SFPS的利用及活性研究具有一定的指导作用。

羊栖菜多糖；消旋山莨菪碱；学习记忆；抗氧化能力

羊栖菜（Sargassum fusiforme（Harv.）Setch.）属马尾藻科。羊栖菜多糖（S. fusiforme polysaccharides，SFPS）具有多种生物活性，包括提高免疫活性[1]、降血糖、降血脂[2]、抗疲劳[3]、抗氧化[4-5]、抗菌[6-9]、抗辐射[10]等，对于改善现代社会由于衰老、老年痴呆等引起的学习记忆障碍有着重要意义[11]。

SFPS是指从羊栖菜中提取的水溶性多糖，主要由褐藻酸和褐藻糖胶组成，其组成复杂且难以纯化，本实验通过超滤膜系统获得相对分子质量小于1万的SFPS与粗SFPS进行比较分析，通过消旋山莨菪碱建立小鼠的记忆获得性障碍模型，运用Morris水迷宫实验探讨不同相对分子质量SFPS及粗SFPS对记忆获得性障碍小鼠学习记忆的影响，为SFPS体内生理活性的研究提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料、动物与试剂

羊栖菜采自浙江省洞头县半屏海区。

昆明种清洁级小白鼠，雌雄鼠各半，体质量20～24 g，由上海杰思捷实验动物有限公司提供，实验动物许可证号：SCXK（沪）2013-0006，合格证编号：2010002608932。

小鼠采用笼内饲养，同组小鼠雌雄分笼饲养（每笼5 只），室温25～30 ℃，空气相对湿度60%～75%，均饲以小鼠标准饲料，笼内统一饮用自来水。消旋山莨菪碱 杭州民生药业有限公司产品；吡拉西坦片上海信谊药厂有限公司；总抗氧化能力（total antioxidant capacity，T-AOC）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）及丙二醛（malondialdehyde，MDA）试剂盒 南京建成生物工程研究所。

1.2 仪器与设备

MS-1型水迷宫视频分析系统 成都仪器厂；UV/V-16/18型紫外分光光度计 上海美谱达仪器有限公司；电子天平、Vivafiow200超滤板 德国赛多利斯公司；微波炉 广东美的微波电器制造有限公司；电热鼓风干燥箱 上海博迅实业有限公司医疗设备厂；数显恒温水浴锅 上海慧泰仪器制造有限公司；H2050R-台式高速冷冻离心机 长沙湘仪离心机仪器有限公司；真空冷冻干燥机 德国Christ公司；R206旋转蒸发仪 上海申生科技有限公司；循环水式多用真空泵 上海申胜生物技术有限公司；粉碎机 九阳股份有限公司。

1.3 方法

1.3.1 不同相对分子质量SFPS的提取与制备

称取一定量羊栖菜粉末，根据微波辅助水提法[12]提取SFPS粗提液，按液固比100∶3（V/m）添加三氯乙酸除蛋白后分别透过截留相对分子质量为100 000、50 000、10 000、5 000的超滤系统及不经过超滤系统，得到不同相对分子质量范围SFPS提取物中的SFPSⅣ（相对分子质量5 000～10 000）和SFPSⅤ（相对分子质量小于5 000）及粗SFPS三部分。每部分分别在60 ℃减压旋转蒸发浓缩至1/10体积，加入4 倍体积无水乙醇沉淀SFPS，4 ℃冰箱中静置过夜，析出的絮状物沉淀4 000 r/min离心15 min，收集沉淀物后真空冷冻干燥，得到不同相对分子质量范围的SFPS样品。

1.3.2 动物筛选与分组

通过筛选排除小鼠社会失败应激易感[13]及行为绝望小鼠[14-15]，利用Morris水迷宫训练出学习记忆能力相近的昆明小鼠120 只（雌雄各半），随机分成12 组，每组10 只：正常对照组（灌胃20 mL/（kg·d）蒸馏水，以体质量计，下同）、模型组（灌胃20 mL/（kg·d）蒸馏水）、阳性对照组（灌胃800 mg/（kg·d）吡拉西坦）、SFPSⅣ组（SFPS高、中、低剂量分别为400、300、200 mg/（kg·d），下同）、SFPSⅤ组、粗SFPS组。各组统一进食饮水；每2 d称一次体质量，按体质量各组连续灌胃15 d，每天1 次。

1.3.3 Morris水迷宫定位航行实验

灌胃15 d后进行Morris水迷宫定位航行实验[16]。每天水迷宫实验前2 h进行灌胃，正常对照组、模型组灌胃蒸馏水，阳性对照组灌胃吡拉西坦，其余各组按高、中、低剂量分别灌胃SFPSⅣ、SFPSⅤ及粗SFPS；水迷宫实验开始前30 min进行腹腔注射，除正常对照组腹腔注射等量生理盐水外，其余各组注射12 mg/kg消旋山莨菪碱，建立记忆获得性障碍模型。圆形水池直径100 cm，实验室水迷宫水温保持在（20±2）℃。水池上方安置摄像系统，同步记录小鼠运动数据，通过电脑程序记录小鼠运动相关数据。水池等分为Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ 4 个象限，圆台放置于第Ⅲ象限中央，低于水面1 cm。每只小鼠每天训练4 次，4 个象限各1 次。记录小鼠从入水到找到平台的时间，即逃避潜伏期，如果小鼠在60 s内没有找到平台，则人工引导至平台并让其停留10 s，逃避潜伏期机尾60 s。实验为期4 d，实验期间保持环境及参照物不变。

1.3.4 反向实验和探索实验

[17-18]方法，第5天进行行为测试。反向实验即是将平台转移到对面向象限，记录小鼠的逃避潜伏期。探索实验核对撤除平台后使小鼠在无平台情况下寻找记忆中的平台，记录2 min内小鼠穿越平台位点的次数，记录穿越次数。

1.3.5 血清T-AOC、SOD活力、MDA含量的测定

水迷宫实验结束后，眼眶取血，小鼠脱臼处死，4 ℃、3 000 r/min离心10 min分离血清，严格按照试剂盒说明书对血清各指标进行测定。

1.4 数据统计分析

所有实验数据均采用SPSS Statistics 22 软件进行统计分析，每组实验设10 个平行，以 ±s表示，显著性分析采用单向分组方差分析，多重比较采用LSD法，P＜0.05表示为显著性差异。

2 结果与分析

2.1 SFPS对小鼠空间学习记忆能力的影响

表1 SFPS对Morris水迷宫定位航行实验中逃避潜伏期的影响Table 1 Effect of SFPS on mean escape latency in Morris water maze test

Morris水迷宫测试结果显示（表1），在训练过程中，随着训练次数的增加，各组小鼠找到平台所需时间逐渐减少，从第3天开始，正常对照组、阳性对照组小鼠平均逃避潜伏期均比模型组小鼠明显缩短（P＜0.05）；正常对照组与阳性对照组第4天的平均逃避潜伏期无显著差异（P＞0.05），这说明小鼠记忆障碍模型成功建立。

与模型组相比，在训练第2天，SFPSⅤ中、低剂量组，SFPSⅣ高、中剂量组，粗SFPS高、中剂量组的逃避潜伏期显著短于模型组（P＜0.05）；在训练第3天，除SFPSⅣ中剂量组的逃避潜伏期与模型组无显著差异，SFPS其余8 组逃避潜伏期均显著短于模型组（P＜0.05）；在训练第4天，SFPSⅣ中、低剂量组的逃避潜伏期与模型组无明显差异，SFPSⅤ和粗SFPS的高、中、低剂量组及SFPSⅣ高剂量组的逃避潜伏期均显著短于模型组（P＜0.05）。与阳性对照组相比，在训练第2天，SFPSⅤ中剂量组、SFPSⅣ高剂量组的逃避潜伏期显著短于阳性对照组（P＜0.05）；在训练第4天，SFPSⅤ中剂量组的逃避潜伏期显著短于阳性对照组（P＜0.05）。

对小鼠逃避潜伏期的影响，SFPSⅤ、SFPSⅣ、粗SFPS之间存在明显的区别，低相对分子质量SFPS可以显著缩短小鼠的平均逃避潜伏期，SFPSⅤ效果最明显，粗SFPS次之，SFPSⅣ最不明显；不同灌胃剂量也会对小鼠平均逃避潜伏期有影响，SFPSⅤ中剂量效果最佳，低剂量次之，高剂量最差；SFPSⅣ和粗SFPS均为高剂量最佳，低剂量最差。

上述结果说明SFPS对消旋山莨菪碱模型组的学习记忆能力有显著改善，且SFPSⅤ效果最明显，强于吡拉西坦，其余各组均能明显改善模型组的学习记忆能力，效果与吡拉西坦基本相同；不同剂量也会对学习记忆能力有影响，3 种SFPS之间改善学习记忆能力顺序为：SFPSⅤ＞粗SFPS＞SFPSⅣ。

2.2 SFPS对小鼠探索能力的影响

表2 SFPS对记忆获得性障碍模型小鼠探索能力的影响Table 2 Inf l uence of SFPS on exploration ability in model mice with memory impairment

由表2可见，随着平台移动至对面向象限，与正常对照组比较，模型组找到平台的逃避潜伏期显著延长（P＜0.05），阳性对照组逃避潜伏期无显著差异（P＞0.05）；撤除平台后，模型组穿越次数较对照组显著减少（P＜0.05），阳性对照组穿越次数无显著差异（P＞0.05）。灌胃3 种不同相对分子质量SFPS，除SFPSⅣ低剂量组的逃避潜伏期、穿越次数与模型组相比无显著差异，其他各组逃避潜伏期均显著短于模型组，穿越次数显著高于模型组（P＜0.05）；与正常对照组相比，SFPSⅤ中剂量组、SFPSⅣ高剂量组、粗SFPS高剂量组逃避潜伏期显著缩短（P＜0.05），SFPSⅤ中剂量组穿越次数显著高于正常对照组（P＜0.05）。

研究表明SFPS的药理活性与其相对分子质量的大小有着密切关系，SFPS的相对分子质量与其特有生物活性聚合结构有一定关系[25]。本实验以吡拉西坦作为阳性对照，结果表明，低相对分子质量SFPS对消旋山莨菪碱模型组学习记忆能力的改善效果显著强于吡拉西坦（P＜0.05），其余各组能显著改善模型组的学习记忆能力，效果与吡拉西坦基本相同（P＞0.05）。

2.3 SFPS对小鼠抗氧化能力的影响

表3 SFPS对小鼠血清T-AOC及SOD活力、MDA含量的影响Table 3 Effect of SFPS on serum T-AOC, SOD activity and MDA content in mice

由表3可见，各组小鼠连续灌胃不同剂量SFPS各组分15 d后，与正常对照组相比，阳性对照组与正常对照组无显著差异（P＞0.05）；模型组血清中T-AOC、SOD活力显著低于正常对照组，MDA含量显著高于正常对照组（P＜0.05）；SFPSⅤ高、中、低各剂量组均有显著提高血清中T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用（P＜0.05）；SFPSⅣ高剂量组血清中T-AOC、SOD活力显著高于正常对照组（P＜0.05），MDA含量与正常对照组无显著差异（P＞0.05），SFPSⅣ中、低剂量组T-AOC、SOD活力及MDA含量与正常对照组无显著差异（P＞0.05）；粗SFPS高、中剂量组血清中SOD活力显著高于正常对照组（P＜0.05），T-AOC、MDA含量与正常对照组无显著差异（P＞0.05），粗SFPS低剂量组与正常对照组无显著差异（P＞0.05）。与模型组相比，3 种不同相对分子质量的SFPS高、中、低剂量组血清中T-AOC、SOD活力均显著提高（P＜0.05），除SFPSⅣ低剂量组和粗SFPS中、低剂量组血清中MDA含量与模型组无显著差异（P＞0.05），其他各组均显著低于模型组（P＜0.05）。

T-AOC反映机体酶促与非酶促防御体系的总抗氧化能力[19]，SOD为体内主要的抗氧化酶之一，其活力的高低则反映机体清除氧自由基的能力[20-21]，MDA是氧自由基攻击生物膜中的不饱和脂肪酸所产生的脂质过氧化物，其含量的高低间接反映机体细胞受自由基攻击的程度[22-23]，MDA的堆积在某种程度上表示衰老的加深，三者之间的关系密不可分，研究表明自由基、脂质过氧化反应与脑老化及认知功能损伤有关[24-27]。

血清抗氧化能力的提高有助于清除肌体组织中自由基代谢产物，减轻氧化应激损伤，起到保护神经细胞免受自由基损伤的作用，Zhang Feng[28]和Fan Ying[29]等认为多糖改善东莨菪碱所致的记忆损失小鼠的学习能力源于其抗氧化作用，明建等[30]研究认为PGE-3-H对东莨菪碱所致的学习记忆障碍小鼠的抗氧化作用并不是很强。本实验SFPS的选取以相对分子质量为标准，通过测定小鼠血清T-AOC、SOD、MDA水平，结果发现不同相对分子质量SFPS均有提高血清T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用，低相对分子质量的SFPS效果最佳，表明小鼠的血清抗氧化能力得到提高，使小鼠的学习记忆能力加强。由于实验中SFPS是采用超滤法进行的粗分离，进一步分离纯化后SFPS的抗氧化能力有待深入研究，从而为SFPS改善学习记忆障碍机制提供更为确切的依据。

3 结 论

Morris水迷宫定位航行实验和记忆获得性障碍模型显示，SFPS能明显增强小鼠的学习记忆能力，中剂量SFPSⅤ组与模型组相比，小鼠平均逃避潜伏期明显缩短，穿越次数明显增加，SFPS能明显改善消旋山莨菪碱所致的记忆障碍，增强小鼠学习记忆能力。低相对分子质量SFPS对消旋山莨菪碱模型组学习记忆能力的改善效果强于吡拉西坦（P＜0.05），其余各组能显著改善模型组的学习记忆能力，效果与吡拉西坦基本相同（P＞0.05）。不同相对分子质量SFPS均有提高血清中T-AOC、SOD活力及降低MDA含量的作用，低相对分子质量的SFPS效果最佳，效果显著（P＜0.05），表明小鼠的血清抗氧化能力得到提高，使小鼠的学习记忆能力加强。

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Effect of Sargassum fusiforme Polysaccharides with Different Relative Molecular Weights on Learning and Memory Ability in Mice Model of Memory Impairment Induced by Raceanisodamine

LIU Hongchao1, YING Miaomiao2,*, SHI Wenzheng1,*, XIE Jun1, YANG Jingya1, WANG Zhihe1
(1. Shanghai Engineering Research Center of Aquatic Product Processing and Preservation,College of Food Science and Technology, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;2. Wenzhou Vocational College of Science and Technology, Wenzhou 325000, China)

The effects of Sargassum fusiforme polysaccharide (SFPS) and its fractions separated by ultraf i ltration (SFPSⅤand SFPSⅣ) on the learning and memory ability in mice were investigated and the underlying mechanisms were explored. A mouse model of memory impairment was established by intraperitoneal injection of racemic anisodamine, and Morris water maze place navigation test was used to evaluate the learning and memory ability. The results showed SFPS could improve the learning and memory ability in mice with memory impairment. Compared with the model group, medium-dose SFPSⅤsignif i cantly shortened the mean escape latency and increased the number of crossing the platform (P ＜ 0.05). SFPS with lower molecular weight was the most effective in improving the learning and memory ability among the polysaccharides tested and was superior to piracetam (P ＜ 0.05). The underlying mechanism may be related to the antioxidant activity of SFPS. These fi ndings may provide some useful guidance for the application of SFPS and the study of its activity.

Sargassum fusiforme polysaccharide; raceanisodamine; learning and memory; antioxidant capacity

10.7506/spkx1002-6630-201801033

TS201.2

A

1002-6630（2018）01-0221-05

刘洪超, 应苗苗, 施文正, 等. 不同相对分子质量羊栖菜多糖对消旋山莨菪碱模型小鼠学习记忆的影响[J]. 食品科学,2018, 39(1): 221-225.

10.7506/spkx1002-6630-201801033. http://www.spkx.net.cn

LIU Hongchao, YING Miaomiao, SHI Wenzheng, et al. Effect of Sargassum fusiforme polysaccharides with different relative molecular weights on learning and memory ability in mice model of memory impairment induced by raceanisodamine[J]. Food Science, 2018, 39(1): 221-225. (in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/spkx1002-6630-201801033. http://www.spkx.net.cn

2016-10-08

浙江省科技厅科技计划项目（2014C25039）；上海市科委工程中心能力提升项目（16DZ2280300）；

上海市高校知识服务平台项目（ZF1206）

刘洪超（1991—），女，硕士研究生，研究方向为水产品加工与贮藏。E-mail：1028554657@qq.com

*通信作者简介：应苗苗（1983—），女，副教授，博士，研究方向为食品科学。E-mail：mmying0120@163.com

施文正（1975—），男，教授，博士，研究方向为水产品加工与风味。E-mail：wzshi@shou.edu.cn