蚯蚓种群爆发及土壤压实对蚯蚓行为的影响

王正阳1,Ayman Abunimer1,张秀美2,张成林3,张东辉,张玉峰,Rachel Merz1,孙振钧

(1.Swarthmore College,Swarthmore PA19081,USA;2.金川县农牧局,四川 金川624100;3.阿坝州农牧局,四川 马尔康 624000;4.中国农业大学 资源环境学院,北京100094)

1 前言

蚯蚓是环节动物门环带纲寡毛类动物,多数蚯蚓以腐殖质为生,不仅可促进生态系统的碳循环[1],在进食土壤微生物后将未能消化的沙土排出,还能起到松动土壤、保持土层透气性的作用[2]，因此蚯蚓一般被认为是对农业生产有益处的生物。达尔文早在1881年便指出了蚯蚓对农业生产的重要性[3]。我国将蚯蚓称之为“地龙”,早在《本草纲目》中就有记载。

每个地区蚯蚓种群数量取决于蚯蚓物种自身繁殖、扩散的能力和生态环境,尤其是蚯蚓所在土壤的土质、温度、湿度、pH值、土壤微生物含量等条件[4]。一般来说,有机物含量高的土层中蚯蚓数量较多。土壤中蚯蚓种群密度一般为10—1000只/m2,生物量一般为1—200g/m2,农作物土壤中蚯蚓种群密度一般不会超过100只/m2[1]。通常情况下，蚯蚓对农业生产无害甚至有益,但当其种群数量突破一定的限度,物种间生态平衡被打破,也可能给农业生产带来不利影响[5-9]。

2010年,四川省金川县曾达乡和咯尔乡村民向当地有关部门反映沿河农作物土壤中出现了大规模蚯蚓种群,导致土质异常疏松、农作物大量倒伏(图1)。2011年和2012年在蚯蚓大规模出现的夏季,研究组用样方采集方法记录了以金川县为中心的金川河流域沿岸的蚯蚓种群数量和生物量。用分子条形码(CO1)对沿岸数量最多的两种蚯蚓进行了鉴定并用递归数据模型分析了海拔、温度等地理气候因素对蚯蚓种群数量的影响,采集测试了当地土壤的有机质含量。同时,通过观察两种常见蚯蚓在不同密度土壤中的入土能力,讨论了人为改变土壤密度对蚯蚓种群产生的影响。

图1 2010年咯尔乡蚯蚓引起玉米倒伏情况

2 研究区域概况

金川县位于四川省阿坝藏族羌族自治州(31.478°N、102.062°E),地处青藏高原的东南部、大渡河的上游。按照横断山脉生物多样性热点地区“高山—峡谷”地貌划分,金川县位于邛崃山脉和大雪山脉之间[10]。金川县属于高原季风气候,平均海拔在2000m以上,多晴朗天气,气候干燥，春季梨花盛开时,有“塞上江南”之美称。全县少数民族人口占总人口的75%以上,以农业人口为主,主产玉米、小麦、青稞等农经作物,当地的雪梨颇负盛名。全县共辖3镇20个乡,大多沿金川河分布,217省道沿此经过。

3 研究方法

3.1 田间采样和鉴定检测

2011年7月20—30日和2012年7月3—10日,研究组对金川县沿金川河南北70km的13个乡镇(安宁镇、沙耳乡、庆宁乡、咯尔乡、河东乡、河西乡、万林乡、曾达乡、马尔邦乡、马奈乡、集沐乡、卡撒乡、卡拉脚乡)的蚯蚓种群进行了调查。以面积0.25m2、深度15cm的土块为一个样方,在每个乡的主要农经作物地块中取3个样方,对每个样方中的所有蚯蚓计数与称重,采集到的蚯蚓用95%酒精浸泡保存并带回室内鉴定。从蚯蚓组织中提取DNA,用基于CO1的分子条形码对采至曾达乡和咯尔乡的蚯蚓进行鉴定。同时，采集曾达乡、咯尔乡、马尔邦乡、安宁镇、卡拉脚乡农经作物地块土样,室内测定土壤有机质含量,并与当地1983年和2008年的土壤调查数据进行对比。

3.2 模型创建和数据分析

模型创建和数据分析采用计算机R语言[11]完成。根据野外调查数据,分别创建以每个乡镇的蚯蚓总数和蚯蚓生物总量为因变量,以每个乡镇海拔高度、纬度、流域河岸、夏季均温、夏季月降水为自变量的线形递归模型。同时，创建以每个乡镇两个不同种蚯蚓比例为因变量,以每个乡镇海拔高度、纬度、流域河岸、夏季均温、夏季月降水为自变量的逻辑递归模型。乡镇海拔高度信息来自NASA Shuttle Radar Topographic Mission[12],乡镇夏季均温和月降水信息来自于WorldClim的10号和18号生物气候数据[13]。

3.3 蚯蚓入土能力测试

土壤准备:笔者在美国索斯莫学院(39.907°N、75.357°W)有蚯蚓活动的森林土层中采集113kg土壤，混合均匀,筛去大型有机质,测试土壤组成成分[14]。混合后取三份体积为2000cm3的土壤称重,确保干重一致。

测试装置及施压:用厚0.5cm的透明树脂玻璃制作6个放置土壤的长方体容器(长25cm、宽2cm、高50cm)和1个从容器顶部压缩容器中对土壤施压的施压板(长24.5cm、宽1.5cm、厚0.5cm)。向容器中置入土壤,每添加3cm高土层放置一层纸板,在容器上标记纸板位置(图2a),共放置8层。添加土壤完成后,观察每层纸板位置有无变化,判断添加土壤产生堆积的过程是否导致土壤密度不均匀分布。纸板放置完成后,用施压板向容器内土壤施压(图2b),观察每个高度纸板产生的位移是否一致,判断上部施压是否导致土层密度不均匀变化。每个容器中土壤起始密度为0.661g/cm3,施压板面积为94.05cm2,从施压板上方分别加压31.35kg和57.75kg,模拟体重80kg单人单脚站立和D6T型号推土机履带碾压对土壤产生的压力(0.33kg/cm2、0.614kg/cm2,图2c)。

蚯蚓饲养及入土能力测试: 选择两种常见蚯蚓Eiseniafetida和Eiseniahortensis作为供试蚯蚓。饲养500只E.fetida,按体长分为大E.fetida(均重1.03g，均长10.14cm)和小E.fetida(均重0.37g，均长5.52cm)两组；同时饲养250只E.hortensis(均重0.31g，均长5.27cm)。所有蚯蚓饲养于22℃、潮湿的椰果纤维中,防止阳光直射,每两日添加一次水和研磨的粗粮食物。

蚯蚓入土能力测试在上午9点至下午4点间进行。在大E.feitda、小E.feitda和E.hortensis三组蚯蚓中各选取60只，每10只为一小组分别放入6个装有不同密度土壤的容器中进行打洞测试。每只蚯蚓用载玻片隔开,防止协同钻洞(图2d)。30min后记录蚯蚓是否完全进入土壤。每组蚯蚓6次测试,3组共18次。两天后重复1次此测试。

注:a.向容器中添置土壤,每添加3cm放置一层纸板并标记位置;b.向土壤施压并观察纸板位移;c.不同程度压缩土壤,模拟行人踩踏和推土机碾压;d.三组蚯蚓在不同密度土壤中入土行为测试。

4 结果及分析

4.1 金川河蚯蚓种群

曾达乡3个样方平均蚯蚓数量达257只,样方平均生物量达155g,其中一个样方蚯蚓数量达423只;咯尔乡3个样方平均蚯蚓数量达55只,平均生物量达73.79g(图3、图4、表1)。曾达乡蚯蚓通体绿色,分子条形码鉴定全部为Metaphirevulgaris;咯尔乡蚯蚓通体红色,分子条形码鉴定全部为Metaphireguillemi。

表1 金川河沿河各乡镇样方蚯蚓种群统计结果

注:圆形半径表示生物量的自然对数转换；圆形颜色深浅表示蚯蚓数量。

注:圆形半径表示生物量的自然对数转换；圆形颜色表示蚯蚓种类。

将5个乡镇1983年和2008年土壤有机质测试结果与2011年测试结果比较,发现过去三十年来各乡镇土壤有机质含量明显增加(表2)。但以每个乡镇的海拔高度、纬度、流域河岸、夏季均温、夏季月降水为自变量的三个递归模型都未能找到它们对生物量、蚯蚓计数以及两种蚯蚓比例有统计学意义的解释(表3)。

表2 金川县五乡镇土壤有机质含量变化(g/kg土壤)

表3 递归模型数据

4.2 土壤碾压模拟

经过测试，用于试验的土壤为砂质壤土,含砂质47.6%、粉粒47.2%、黏土5.2%。三份体积相同的土壤干重标准差小于平均值的1%,表明土壤混合均匀。观察3cm土层间纸板的位置，向容器添加土壤的过程中，纸板间距未发生变化，表明土壤密度均匀；但土层上部施压过程中，上层纸板位移明显大于下层纸板位移；当向下压缩5cm时，距土表3cm、6cm、9cm和12cm的纸板分别向下移动了2.6cm、1.7cm、0.5cm和0.6cm，表明上部施压对土层密度的改变是不均匀的。模拟单人站立和推土机碾压的实验分别将容器内的土壤密度压缩到0.802g/cm3和0.94g/cm3。

注:阴影走向代表20cm容器中土壤被下压的高度(右纵轴);树木、人和推土机阴影停放位置表示这些物件经过对土壤产生的压缩。

三组蚯蚓入土比例均随土壤密度增加而下降(图5),E.hotensis和E.fetida两个种之间入土能力没有统计学区别(卡方检验,X2=2.36,d.f.=5,p>0.05),但E.hortensis不同体型的测试组入土能力有统计学区别(卡方检验,X2=44.9,d.f.=5,p<0.001),小体型入土能力强于大体型。

5 结论与讨论

5.1 蚯蚓种群爆发的时空特异性

截至目前,类似金川县2010—2012年出现的蚯蚓种群爆发现象国内外未见报道。之所以时隔六年要对此现象进行记录,主要有以下几方面原因:①大多种群爆发都有循环周期[5]。据2017年和2018年走访了解,金川县曾达乡和咯尔乡农业生产已经恢复正常,希望本文能为种群爆发研究提供部分详实的数据。②对农业生产有益的生物由于种群增加而影响农业生产的现象并不多见,希望本文能为生态平衡研究提供一个案例。③希望我们对此次种群爆发原因的分析和提出的建议能为相关学者和农业工作者提供参考。

5.2 研究区域蚯蚓种群密度达到极高程度

曾达乡土壤中平均蚯蚓种群密度达1028只/m2,平均生物量达到620g/m2,远远超过一般农田中100只/m2的密度[1]。其中，样方中最高蚯蚓计数423只,以此推算种群密度高达1692只/m2,这是目前所知农田发现蚯蚓最高和极其罕见的种群密度。

5.3 种群爆发原因与趋势分析

曾达乡和咯尔乡两种不同的蚯蚓种群数量增加到影响农业生产的规模可能有以下几方面的原因:①土壤中有机质含量增加。增加土壤有机质含量可促进农作物生长,也会促进土壤中蚯蚓的繁殖[15]。由于有机肥的大量使用,研究区域30年间土壤有机质含量几乎增加了一倍(表2)。②河漫滩的形成。受地转偏向力影响,北半球河流右岸受侵蚀较严重,左岸会因泥沙堆积而形成河漫滩，为一个物种的大量繁殖提供全新的生态位,这种现象属于岛屿生态学新种群建立初期的“生态释放”效应[16]。从沿河各乡的调查数据来看,蚯蚓生物量高的样方都出现在河流左岸的凸岸河漫滩处,尤其是曾达乡和咯尔乡的沿河样方,可能都是位于形成时间不久的河漫滩。③缺少物种竞争。“生态释放”效应的产生,除了新河漫滩的产生外,也归功于缺少物种竞争[17]。种群数量极高的曾达乡和咯尔乡,都只有分子学鉴定的单一蚯蚓种,而沿河的其他样方中至少有两种蚯蚓。河流为蚯蚓种群沿河扩散提供了便利,曾达乡和咯尔乡单一种群的形成,极有可能是由单一种的几只Metaphireguillemi、Metaphirevulgaris种群扩散,在新近形成的河漫滩地区产生的典型“奠基者效应”[18]。推测在曾达乡和咯尔乡的蚯蚓样本中可找到“奠基者效应”典型的低遗传多样性,但时间原因没做相关检测。按照生物入侵孤岛的规律,预计未来几年曾达乡和咯尔乡河漫滩的单一物种优势将会消失,单一蚯蚓种的数量也将减少,随着洪水频发,河漫滩物种将会重新“洗牌”。

5.4 对农业生产及利用的建议

针对蚯蚓种群数量过高对农业生产造成危害的情况,笔者提出以下建议:①适当提高土壤酸性。蚯蚓不适合在pH值小于4.5的土壤中生存[4],可适量增施氮肥,少量施用碳酸钙或磷酸钙。②作为中药材开发利用。我国传统中药“广地龙”恰好取材于环毛蚓属(Metaphire)蚯蚓,有一定开发利用价值。研究组曾向当地村民发放采集蚯蚓、干燥制作“地龙”药材的资料(图6),并联系收购“地龙”的厂家实地考察。

图6 土壤中过剩蚯蚓制作“地龙”中药材示意图

5.5 人类活动对蚯蚓生存环境的影响值得关注

蚯蚓入土能力测试表明,在普通树林中,大多数蚯蚓都能没有阻碍地进入土壤，但在人类行走对土壤压实后，体积较小的蚯蚓入土概率不足1/2，体积较大的E.hortensis入土概率仅10%。而经推土机施压对土壤压实后，即使是体型较小的蚯蚓也很难进入土壤。这些结果提示,随着大渡河上游的开发建设和金川水电站、安宁水电站、巴底水电站的建设和投入使用,不但河道改变会影响蚯蚓的生存环境与物种扩散途径,而且建设活动本身也会对生物产生影响,建议对这一地区的物种动态进行长期观察与记录。