鳞翅目昆虫声音通讯作用与机制

黄缨琪, 杨振德, 胡 平

(广西大学林学院,广西高校亚热带人工林培育与利用重点实验室/广西森林生态与保育重点实验室,广西 南宁 530004)

声音信号在昆虫的通讯中具有重要作用。为了适应环境变化、提高生存率和繁衍后代,昆虫在长期的进化中形成了发声器官和听觉器官,通过声音信号进行通讯。昆虫的发声方式有两大类:一类具有特化的发声器官和特定的发声动作;另一类不具有专门的发声器官,但是具有特定的发声动作或在活动过程中伴随着其他动作[1]。昆虫的发声方式不同,其发声器官的结构及其特性也不同,目前已知的发声器有鼓膜器、音锉、刮器等。典型的发声昆虫有蟋蟀科(Grylloidea)、螽斯科(Tettigoniidae)、蝗科(Acrididae)以及蝉科(Cicadidae)[2-5]。昆虫的听觉器官由外骨骼和特殊的表皮结构演化而来,主要分为膝下器、听觉毛、鼓膜听器和江氏器[6-7]。

研究人员认为,鳞翅目蛾类昆虫的听觉器官由感受器演变而来,并且进化了多次,其中,鼓膜听器是由于蝙蝠对其进行超声捕食而进化形成的[8]。声音通讯在鳞翅目昆虫防御天敌、种间或种内交流以及求偶方面均具有十分重要的意义。鳞翅目昆虫中包含了许多为害农林植物的害虫,研究鳞翅目昆虫的声音通讯可以为该类害虫的绿色防控提供思路。因此,本研究对鳞翅目昆虫的声音通讯作用、发声器官和听觉器官结构、发声方式等进行综述,并对利用声波防控鳞翅目害虫的潜力进行展望。

1 鳞翅目昆虫声音通讯的概念与作用

1.1 声音通讯

声音是昆虫通讯的主要方式之一。昆虫声音通讯是指昆虫利用声音进行具有生物学意义的交流,如求偶、种间或种内交流等[9]。声音信号由昆虫的发声器官产生,由空气、固体、液体等媒介传播,再由昆虫的听觉器官接收,并经由神经传导至大脑引起昆虫的行为反应。声音信号这一系列的传播过程就是昆虫的声音通讯系统传递信息的过程(图1)。如毒蛾科(Lymantriidae)的模毒蛾(Lymantriamonacha)会扇动翅膀发出声音信号,这种声音信号由空气传播,引起其鼓膜的反应,从而产生一系列的行为反应[10]。声音在物理上被定义为由机械振动构成,包括弹性介质做相对于平衡位置的运动[11]。昆虫的声音信号具有时域和频域上的特性,这些特性使声音存在种的特异性[12]。昆虫声音信号传播的质量受内在因素和外在因素影响:内在因素包括昆虫活力、日龄、性别、虫态、种类、发声器官类型等;外在因素主要是昆虫所处的自然环境,如空气湿度、温度、地形、声音传播的媒介类型等[9]。这些因素能对鳞翅目昆虫声音信号的时域和频域产生影响,从而影响其声音通讯。

图1 鳞翅目昆虫声音通讯示意图Fig.1 Schematic diagram of acoustic communication in Lepidoptera

1.2 声音通讯的作用

1.2.1 促进求偶,提高交配率 在交配季节,昆虫的声音信号具有吸引异性、促进交配的作用。例如:草螟科(Crambidae)的桃蛀螟(Conogethespunctiferalis)在交配期间,雄虫会振翅发出主频为82 kHz的超声波,刺激雌虫与其交配[13];在求偶期间,雄性斜纹夜蛾(Spodopteralitura)会产生低声级的求偶歌曲吸引雌性[14];夜蛾(Agrotisfucosa)在交配期间会发出5.5 kHz的声波促进交配[15];亚洲玉米螟(Ostriniafurnacalis)雄虫在求偶期间会发出非常低强度的声波,阻止雌性逃避,从而提高交配的成功率[14]。

1.2.2 种间或种内交流 鳞翅目昆虫可利用声音信号进行种间或种内交流。银线灰蝶(Spindasislolita)的幼虫和蛹均会发出声音信号与蚂蚁进行种间交流,其发出的振动声音信号与蚂蚁的声音信号相似且会引起蚂蚁聚集,随后以其富含营养的分泌物换取蚂蚁的保护[16]。螟蛾与夜蛾的雌性均可以接受雄性产生的声音信号,从而进行种内交流。小蜡螟(Achroiagrisella)两只雄虫相遇时,会发出一定频率和强度的声波进行交流,从而使两只螟蛾产生相互碰撞的情况;美洲棉铃虫(Helicoverpazea)在飞行时通过拍打翅尖发出50 kHz的超声波,结合嗅觉可以准确地找到同类[15]。

1.2.3 干扰与防御天敌 除求偶及种间或种内交流外,声音信号还可起到干扰与防御天敌的作用。例如:夹竹桃虎蛾(Cycniatenera)后胸两侧有鼓膜发声器,当其感受到蝙蝠捕食的声波时,鼓肌收缩使鼓膜产生凹陷,鼓膜上的条纹就会产生连串的滴答声干扰蝙蝠的回声定位,滴答声频率高达30～80 kHz[17];虎蛾(Bertholdiatrigona)在遇到蝙蝠捕食时,同样会利用鼓膜器发出具有干扰作用的声波[18];条背天蛾(Cechenenalineosa)发出的超声波不仅有利于交配,还可干扰蝙蝠的声呐,逃避捕食[18-19];在受到威胁时,大蚕蛾科(Saturniidae)幼虫通过腹部螺旋体发出声音,惊吓天敌[20];预言长喙天蛾(Xanthopanpraedicta)在感受到被捕食压力时也会发出声波干扰捕食者的回声定位[21];钩尖蛾(Drepanaarcuata)幼虫会敲击上颚或利用上颚及腹部特殊的“桨”状结构摩擦叶子发出声响驱赶入侵者,保护自己的领地[22];东南亚两种透翅蛾Heterospheciapahangensis和Heterospheciahyaloptera不仅体形与体色上模拟蜜蜂,还会通过翅膀振动发出与蜜蜂相似且具有警告天敌作用的嗡鸣声,以此进行伪装来降低被捕食的可能性[23]。

2 鳞翅目昆虫的发声机制

发声功能在昆虫中普遍存在,昆虫纲33个目中有16个目能发声,不仅仅成虫、幼虫,甚至蛹也能发声[1]。其中,鳞翅目昆虫就存在声音通讯,如螟蛾总科(Pyraloidea)、夜蛾科(Noctuidae)、凤蝶总科(Papilionoidea)[24]。有关鳞翅目昆虫声音通讯的研究多集中在蛾类,其可以通过膜振、摩擦、飞行鸣声和气流振动发声。蛾类昆虫因受种类、虫态、虫体大小等因素的影响,发声器官和发声方式多样化。研究发现,蛾类昆虫的发声器官有鼓膜器、音锉和刮器等,同时有一些参与发声的特化结构,如特化鳞片和响板[25]。有关蝶类声音通讯的研究较少。

2.1 发声器官

2.1.1 鼓膜器结构与分布 鼓膜器是鳞翅目昆虫发声器官中研究较多的器官,一般位于成虫的胸部和腹部[15]。蛾类的鼓膜器结构与蝉科昆虫类似,结构为几丁质膜状,主要由鼓膜与鼓膜肌组成[26]。鼓膜上附生的肌肉为鼓膜肌,其收缩的同时引起鼓膜振动,从而产生声音信号[1,27]。一些蛾类的鼓膜器上还存在条纹,如灯蛾科(Arctiidae)、螟蛾科(Pyralidae)。研究发现,灯蛾科后胸两侧具鼓膜器,呈薄几丁质膜状,具有皱缩的条纹;鼓膜表面附着胸骨肌肉,当胸骨肌肉做收缩运动时,鼓膜向内凹陷或舒张,使鼓膜上的条纹产生滴答声[17]。桃蛀野螟(Dichocrocispunctiferalis)雄虫中胸位置上具鼓膜器,被兜帽状鳞片覆盖,鼓膜上有9条条纹(图2A1-A2)[28]。

A1为桃蛀野螟(Dichocrocis punctiferalis)雄性鼓膜器,单位长度为50 μm,引自文献[28];A2为A1局部放大图,单位长度为50 μm,引自文献[28];B为Thecophora fovea后胸足上的刮器,单位长度为0.1 mm,引自文献[32];C为Thecophora fovea后翅上的音锉,是突出的椭圆形翅脉,单位长度为0.1 mm,引自文献[32];D1、D3为欧洲玉米螟(Ostrinia nubilalis)胸部用于发声的特殊鳞片,单位长度为200 μm,引自文献[34];D2、D4为欧洲玉米螟翅膀上用于发声的特殊鳞片,单位长度为200 μm,引自文献[34];D5为Yponomeuta evonymella的后翅基部一块用于发声且呈半透明状的特化区域,单位长度为200 μm,引自文献[35]。

2.1.2 音锉和刮器结构与分布 音锉和刮器在鳞翅目昆虫腿部、翅部、腹部以及生殖器上均有分布。刮器和音锉属于摩擦类型的发声器官,它们结构简单,形状各异,前者为翅、足或其他部位上用于摩擦的刚毛、齿、隆线或翅脉等,后者为对应刮器摩擦的另一粗糙面。研究表明:夜蛾科昆虫的足和翅上分别具有刮器和音锉[28];草螟科的腹部具有刮器和音锉[29-30];天蛾科(Sphingidae)可以通过生殖器瓣膜外表面与腹部边缘的刮刀鳞片摩擦发出超声波信号[31];Thecophorafovea的刮器位于其后足的第一节跗骨上,呈圆柱形小钉状(图2B),后翅上突出的椭圆形翅脉部分为音锉(图2C)[32-33]。

2.1.3 发声特化结构或区域 一些蛾类成虫的翅部和胸部有特化的发声结构或区域,由于这些特化结构或区域的分化程度不够深,暂未被称为发声器。例如:欧洲玉米螟(Ostrinianubilalis)的胸部(图2D1、D3)和翅部(图2D2、D4)附着用于发声的特殊鳞片,形状与普通鳞片有差异;亚洲玉米螟(O.furnacalis)雄性成虫的翅部和胸部也具有用于发声的特殊鳞片,这些特殊鳞片与普通鳞片相比,纵脊更厚,且鳞片下还具有翼膜[30,34]。巢蛾科(Yponomeutidae)中Yponomeutaevonymella的后翅基部有一块用于发声的特化区域,是一个无鳞片覆盖的半透明斑块,斑块上具有条纹(图2D5)[35]。

2.2 发声方式

2.2.1 膜振 膜振发声是指鼓膜肌进行收缩运动引起膜状发声器持续振动发出声音,以这种方式发声的鳞翅目昆虫的主要发声器为鼓膜器[27]。研究发现:桃蛀野螟雄虫虫体通过肌肉收缩让鼓膜弯曲发出咔哒声(表1)[28];灯蛾科中的一些种类飞行时,鼓膜肌收缩引起鼓膜器振动,进而产生一系列脉冲(表1)[17]。

表1 鳞翅目昆虫发声方式汇总Table 1 Summary of phonation modes of Lepidoptera

2.2.2 摩擦 摩擦发声的发声器有音锉、刮器以及虫体某些部位上的特化鳞片(表1)。摩擦行为在鳞翅目昆虫生活的各个时期都会出现。鳞翅目昆虫摩擦发声方式可分为10个类型,即上颚-上颚型、头-前胸型、蛹体-基质或蛹体壁型、腹节-腹节型、腹部-喙型、蛹体-茧型、前翅-后翅型、足-翅型、胸壁-胸壁型、腹板-腹侧板型。在成虫时期,翅与足摩擦是较常见的摩擦发声方式[26]。如有的夜蛾科昆虫翅上有音锉,腿上有刮刀,翅与足相互摩擦可以发声[28]。鳞翅目成虫还可通过其他不常见的摩擦发声方式产生声音,如翅与胸部相互摩擦、胸节上的骨板相互摩擦、腹部与其他部位摩擦。如:秆野螟属(Ostrinia)的一些种类Ostrinianubilalis、Ostriniafuruacalis以及Ostriniascapulalis的雄虫,在求偶期间通过前翅的特化鳞片与胸部鳞片相互摩擦发声(表1)[34];红缘灯蛾属(Rhodogastria)可通过胸节上的骨板相互摩擦发出声音[26];天蛾科雄虫利用生殖器瓣膜外表面的特化鳞片与腹部齿龈的内边缘相互摩擦发声(表1)[31];毒蛾科雄虫利用第3腹节板两侧与相邻腹部的内褶相互摩擦产生声音[26]。在幼虫期和蛹期,一些鳞翅目昆虫通过腹板摩擦、头部敲击、蛹体与茧摩擦发声,如毒蛾科、刺蛾科(Limacodidae)以及虎蛾科(Agaristidae)昆虫。此外,一些蝶类昆虫的蛹也可以发出声音,如凤蝶科(Papilionidae)和蛱蝶科(Nymphalidae)蛹的腹部有声音板,在受到刺激的情况下会发生扭动,扭动时声音板摩擦发出声音(表1)[26,36-37]。

2.2.3 飞行鸣声 一些鳞翅目昆虫没有特化的发声器官,但在飞行过程中,可以通过翅膀振动产生声音信号。研究发现,巢蛾科的一种蛾在飞行过程中翅膀底部肌肉会牵动半透明斑块发出超声波点击声(表1)[35]。

2.2.4 气流振动 目前,气流振动发声的机制尚未完全清楚。研究发现,赭带鬼脸天蛾(Acherontiaatropos)咽部肌肉收缩时会产生气流,气流在口器内出入时受到内唇的阻碍,内唇振动导致其旋转从而发出类似“口哨”的声音[1,38-39](表1)。

3 鳞翅目昆虫的听觉器官

3.1 听觉器官的演化

听觉器官是能感知声音信号的部位,鳞翅目蛾类成虫的听觉器官主要为鼓膜听器,由外骨骼和特殊的表皮演化而来。在蝙蝠的捕食压力下,鳞翅目昆虫听觉器官进化了多次,其中,蛾类的鼓膜听觉器官至少独立进化了5次[14,24]。对昆虫听觉器官化石的研究表明,距今0.5亿年前,蛾类昆虫还未出现鼓膜器的结构,而在蝙蝠出现之后的蛾类化石中发现了鼓膜结构[40]。

3.2 听觉器官的结构与分布

3.2.1 鼓膜听器 蛾类昆虫的鼓膜听器发达,其结构复杂,由鼓膜、气管或气囊及弦音器构成[17]。气流振动引起气囊共振,气囊与鼓膜和弦音器连接,气囊共振将刺激信号通过鼓膜和弦音器向听觉细胞传递,进而感知声音。听觉器官的位置因蛾的种类不同而异,如:夜蛾科的听觉器官位于中胸的两侧;天蛾科的听觉器官位于口器两侧;钩蛾科(Drepanidae)的听觉器官位于前胸腹部[40]。一些蝶类成虫的鼓膜听器在翅膀上[41-42]。

3.2.2 听觉毛 除了鼓膜听器外,某些夜蛾科昆虫还拥有许多听觉毛,在鼓膜听器受损时,它们仍然可以通过听觉毛对一定频率的声波保持敏感[6]。听觉毛的特化程度低,结构较简单,一般仅有一个神经细胞与毛囊窝相连,毛囊窝里着生刚毛[22,43]。当刚毛感受到周围的声波或空气流动时,会通过移动刺激毛囊窝内的神经细胞。因此,听觉毛兼具触觉和听觉的功能,能感受低频率的声波[22]。此外,某些蛾类具有特殊的听觉器官,如一些天蛾科昆虫的听觉器官由下唇须和侧唇片构成,呈中空状,还有一些呈鳞片状[17]。

4 鳞翅目昆虫声音通讯的应用

4.1 害虫声学探测

研究鳞翅目害虫的声音信号特征,结合仪器可检测农产品中的害虫。研究发现,通过生物声学分析,即采集害虫在进食、移动、飞行等行为下产生的声音信号,并将这些声音信号参数化,然后进行模式识别,可实现探测包含鳞翅目在内的谷物害虫的目的[44]。Ekramirad et al[45]基于苹果蠹蛾(Cydiapomonella)在取食、爬行、钻孔等行为活动中产生的振动声音信号,通过分类结合算法,研发了一种无创检测苹果蠹蛾振动声信号的监测系统,其识别果实是否受害的准确率高达98.96%。

4.2 害虫防治

利用昆虫的趋声性,结合化学引诱剂,可以增强害虫诱捕器的诱捕效果。针对利用声音信号进行交流、求偶的害虫,通过模仿其声音信号可对其进行诱捕和干扰,达到防治害虫的目的。此外,还可利用昆虫对超声波的排斥效应控制害虫,如39.5、37.5 kHz的超声波对玉米粉红螟(Sesamiacretica)的驱避效果均显著[46]。研究发现,地中海粉螟(Ephestiakuehniella)的幼虫和成虫在超声波的刺激下均会产生趋避行为[47]。

5 展望

鳞翅目昆虫是危害林业和农业生产的主要类群,传统的化学防治不利于林业和农业的可持续发展,而通过研究其种间和种内的通讯方式、发声机制以及声音信号特征,结合现代仿生学、化学和声波技术防治鳞翅目害虫,能够达到更经济、绿色、有效的防治目的。目前,学者们对鳞翅目昆虫信息交流的研究多集中在化学通讯上,而对声音通讯方面的研究不足。有关鳞翅目昆虫声音通讯的机制、行为以及声音信号有效传播途径等方面的研究还不全面,需要通过仿生学、物理学、生物学以及昆虫学等多个学科的交叉融合进行深入研究。因此,多学科交叉将会是鳞翅目昆虫声音通讯研究的发展方向。