西北印度洋鸢乌贼内壳形态特性研究

陈 静,陆化杰,2,3,4*,王 芮,欧玉哲,陈新军,2,3,4

(1.上海海洋大学海洋科学学院,上海 201306; 2.自然资源部海洋生态监测与修复技术重点实验室,上海 201306;3.国家远洋渔业工程技术研究中心,上海海洋大学,上海 201306;4.农业农村部大洋渔业资源环境科学观测实验站,上海海洋大学,上海 201306)

鸢乌贼(Sthenoteuthisoualaniensis)在印度洋和太平洋的热带及亚热带海域分布较广泛[1-3]。总资源量预估约为800～1 100万吨[4],是重要的头足类资源。目前对其相关研究主要集中在耳石[5-7]、角质颚[8-9]等硬组织以及年龄生长和生物学特性[10-12]等方面,早在20世纪20年代内壳已被用于头足类生长的研究[13],而现阶段对内壳结构的研究相对较少。由于头足类在软硬结构上均表现出较高的表型可塑性[14],因此形态计量分析可能是研究头足类生长特性的有效方法。内壳是从尾鳍向头部生长且在头足类胴体背侧中线具有支撑功能的几丁质结构[15-16],其表面生长纹呈倒“V”型,生长贯穿整个生命周期且具有不可逆性,是记录头足类完整生活史信息的良好载体[17]。已有研究表明,内壳结构可用来研究头足类年龄与生长特性,也可以揭示摄食和栖息地变化的模式[18-19],但对于西北印度洋鸢乌贼内壳外形生长特性的研究未见报道。本研究根据2019年(9—10月)中国灯光罩网渔船在西北印度洋海域调查期间采集的鸢乌贼样本,研究其内壳外形生长特性,分析鸢乌贼内壳形态参数与胴长和体重的关系以及不同性别间的生长差异,旨在为后续利用内壳研究其生长和种群结构等奠定基础,也为进一步研究鸢乌贼生态特性以及资源可持续开发提供依据。

1 材料和方法

1.1 样本来源

本研究鸢乌贼样本于2019年9—11月采集自西北印度洋15°13′—19°15′N、61°08′—62°50′E,共采集样本1 388尾,经冷冻保存后运回实验室。本研究所用到的594尾样本胴长范围在145～497 mm,体重范围108～3 906 g,平均胴长239 mm,平均体重482 g。

1.2 实验方法

生物学测定:样本在实验室解冻后,对其胴长(mantle length,ML),体重(body weight,BW)等生物学数据进行测量,并按文献[20-21]鉴定鸢乌贼性别、性腺成熟度等。胴长使用皮尺测定,精确至1 mm;体重由电子秤测定,精确至1 g。

内壳外部形态测量:样本解剖后将内壳取出,共提取出完整内壳样本594根,其中雌性285根,雄性309根。对其进行初步清理去除表面杂质,利用直尺和游标卡尺对内壳的8项外形形态参数进行测量[22],包括内壳长(gladius length,GL)、尾锥长(cones length,CL)、叶轴长(proostracum length,PL)、尾锥宽(greatest width of cones,GWC)、翼长(vanes length,VL),精确至1 mm;翼部最大宽度(greatest width of vane,GWV)、叶轴最大宽度(greatest width of proostracum,GWP)和叶轴最大宽度处长(the length of greatest width of proostracum,GWPL),测量时长度精确至0.01 mm,靠近尾椎部分为早期生长端,叶轴前部分为近端,即新生长部分(图1)。在整个研究过程中,所有的形态测量均由单一研究人员进行。

图1 鸢乌贼内壳结构Fig. 1 Structure of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

1.3 数据处理与分析

用SPSS 26.0对鸢乌贼内壳8个形态参数进行主成分分析,得到可以代表内壳长度和宽度的外部形态特征参数[23]。

利用协方差分析(analysis of covariance, ANCOVA)内壳形态特征参数与胴长、体重的关系以及不同参数间比值是否存在性别间显著性差异。采用线性函数、幂函数、指数函数和对数函数对鸢乌贼拟合内壳形态特征参数与体重和胴长的生长关系[24],然后根据赤池信息准则(Akaike’s Information Criterion,AIC) 选择最适拟合函数[25]。

2 结果与分析

2.1 内壳形态参数

经过测量,594尾鸢乌贼内壳样本各项形态参数结果分别如表1:内壳长(GL)为154～498 mm,尾锥长(CL)为24～91 mm,叶轴长(PL)为125～397 mm,尾锥宽(GWC)为5.43～20.38 mm,翼长(VL)为96～309 mm,翼部最大宽度(GWV)为6.17～21.90 mm,叶轴最大宽度处长(GWPL)为118～374 mm,叶轴最大宽度(GWP)为7.14～25.78 mm。

表1 鸢乌贼内壳各形态参数值Tab. 1 Morphological parameters of gladius of Sthenoteuthis oualaniensis

2.2 主成分分析

主成分分析结果见表2。从表2可以看出,对鸢乌贼内壳结构,其第1、第2主成分解释形态参数的贡献率分别为93.767%和3.008%,累积贡献率达到96.775%。第1主成分与内壳GL、PL、CL、VL、GWPL、GWC、GWV和GWP均存在近似相等的正相关,载荷系数均在0.916以上,因此认定第1主成分是内壳长度特征的代表。第2主成分与CL、GWC、GWV和GWP呈低程度正相关,而与GL、PL、VL和GWPL呈低程度负相关,载荷系数均不超过0.3。综合以上分析结果,选取内壳的GL、CL、VL作为内壳长度的特征参数,GWC、GWP作为内壳宽度的特征参数,以此5项形态参数来描述西北印度洋鸢乌贼内壳的外部形态特征。

表2 鸢乌贼内壳8个形态参数8个主成分负荷值和贡献率Tab. 2 Loadings and contribution rate of 8 principal components for 8 morphometric parameters of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

2.3 内壳形态参数与胴长的关系

由协方差分析(图2、表3)表明,形态特征参数GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)与胴长的关系存在性别间显著差异[图2(a)、(b)、(c)、(d)],因此应分不同性别研究这些特征参数和胴长的关系,通过方程拟合和AIC比较的结果,得到雌性个体的GL、CL、GWP与胴长的关系最适用线性函数拟合,GWC最适用幂函数拟合;而雄性个体的GL与胴长的关系最适用幂函数拟合,CL最适用线性函数拟合,GWC、GWP最适用对数函数拟合。由于VL(F=1.843,P=0.175>0.05)在性别间没有显著性差异,因此不区分性别研究它与胴长的关系,结果显示最适用线性函数拟合[图2(e)]。

表3 鸢乌贼内壳外形参数与胴长关系拟合函数比较Tab. 3 Comparison of fitting function between morphometric parameters of gladius and mantel length of Sthenoteuthis oualaniensis

图2 鸢乌贼外形参数与胴长的关系Fig. 2 Relationship between morphometric parameters of gladius and mantle length of Sthenoteuthis oualaniensis

2.4 内壳形态参数与体重的关系

ANOVA分析表明,体重在补充群体和产卵亲体(性成熟度在Ⅳ期及以上)间不存在显著性差异(F=1.939,P=0.164>0.05)。协方差分析表明,形态特征参数GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、VL(F=1.843,P=0.175<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)与体重的关系均存在性别间显著性差异,因此应分不同性别研究这些特征参数和体重的关系(图3),通过方程拟合和AIC结果(表4),得到雌性个体的GL、CL、VL、GWC、GWP均最适用幂函数拟合;而雄性个体的GL、VL与胴长的关系最适用幂函数拟合,CL最适用线性函数拟合,GWC和GWP则最适用对数函数拟合(图3)。

图3 鸢乌贼内壳形态参数与体重的关系Fig. 3 Relationship between morphometric parameters of gladius and body weight of Sthenoteuthis oualaniensis

3 讨论

3.1 内壳形态特征

头足类的形态学特征被广泛用于种类和种群判定,但头足类在生长过程中胴体等部位不可避免的会受到损伤,导致生物学参数的测量存在误差[26]。有研究提出耳石、角质颚和内壳等硬组织要比软质组织更适合于头足类的种类与种群的鉴定[27]。头足类的内壳, 在形态和组成成分上差异明显, 是头足类分类上的重要依据[28],其中尾椎位于尾鳍中部,是内壳的主要形态部分,Young等在研究头足类17个科形态特征中发现,尾椎将尾鳍肌肉和壳囊连接起来,因此,尾椎可以被认为是一种支撑结构,帮助鳍抵抗游泳过程中产生的压力[29-31],同时也充分说明了内壳形态特征与其对应的生物学功能关系密切。本研究表明,西北印度洋鸢乌贼内壳的GL、CL、VL、GWC和GWP可以作为外部形态长度和宽度的特征参数。本研究结果与其他学者分别对巴士海峡鸢乌贼[32](PL)、杜氏枪鱿(Uroteuthisduvaucelii)[33](GL)、阿根廷滑柔鱼(Illexargentinus)[34](GL)和太平洋茎柔鱼(Dosidicusgigas)[35]选取的主要特征参数不完全相同。已有研究表明,头足类硬组织的形态参数在不同种群、不同性别中有显著的差异性[36],本研究中内壳特征参数与其他研究的不同可能与研究方法(有些研究直接选取某一特征参数,没有进行主成分分析)有关,也可能与不同种类、不同性别的个体在胴长范围和性成熟阶段不同等自身的生长特性不同有关。

3.2 内壳外形参数与胴长的关系

对西北印度洋鸢乌贼内壳研究表明,特征参数中除VL与胴长的生长关系不存在性别间显著性差异外(P>0.05),其余均存在性别间显著性差异(P<0.05),造成这种差异的原因可能是雌性个体的胴长远大于雄性,也可能是在生长或生殖过程中不同性别间能量分配存在差异[37]。VL与胴长呈显著的线性相关(R2=0.914 4),因此胴长与翼长可以认为是同步纵向生长。雄性鸢乌贼个体GL与胴长呈幂函数关系,CL与胴长呈线性关系,而GWC和GWP与胴长均呈对数关系。雌性个体内壳其他主要形态特征参数与胴长的关系不完全相同,其中GWC与胴长呈幂函数关系,而GL、CL、GWP与胴长均呈线性关系,且在关系式Y=aX+b中,GL与胴长关系中的常数a较大(a=0.959 4),CL与胴长的常数a较小(a=0.174 9),GWP与胴长的常数a最小(a=0.054 3),说明内壳整体长度的生长速度要大于尾椎长度的生长速度,内壳长度的增长速度远大于内壳宽的增长。有学者提出内壳是支撑内脏器官和胴体延长的主要结构[37],从而进一步说明内壳各部分的生长差异可能是由于生物学功能不同导致的。由于胴体较软,测量时易发生变形,而内壳作为硬组织与胴长的相关系数均达到0.94以上,因此可以认为,鸢乌贼内壳长度可以作为分析生物学特性的研究对象。对中东太平洋和秘鲁专属经济区海域茎柔鱼[35]、普氏枪乌贼(Loligoplei)[38]、杜氏枪鱿[33]、金乌贼(Sepiaesculenta)[39]的研究中,内壳外形参数与胴长的关系存在性别间显著性差异,且分别最适用线性函数(GL、CL)、幂函数(GWC)和指数函数(GWP),与本研究结果部分相同。海洋环境变化等因素对头足类的生长影响显著,头足类不同种类间由于生长环境和自身的生长特性不同[40],内壳形态特征参数与胴长的生长方程也会存在差异;同一种头足类由于海洋环境的不同、孵化时间不同,生长关系也会存在一定的差异性,这也为利用硬组织划分种群和资源评估提供了科学的依据。

3.3 内壳外形参数与体重的关系

本研究表明,西北印度洋鸢乌贼内壳的所有特征参数与体重的生长关系均存在性别间显著性差异(P<0.05),这与Gong等对茎柔鱼的研究结果相似[35]。本研究雌性个体所有外形参数与体重的生长关系均最适合用幂函数表示,雄性个体内壳参数与体重的关系GL和VL最适用幂函数拟合,CL适用线性关系拟合,GWC和GWP则最适用对数函数拟合。而在贡艺的研究中,茎柔鱼雌、雄个体内壳特征参数与体重的生长关系均无显著性差异,GL、PL与体重的关系适用幂函数拟合,CL适用指数函数拟合[22],阿根廷滑柔鱼[34]、中东太平洋和秘鲁专属经济区海域茎柔鱼[35]内壳外形参数与体重的关系在不同性别间也有差异,之间分别最适用线性函数(GWC)、幂函数(GL、CL、GWC、PL、GWP)表示。有研究表明,头足类硬组织的生长在不同生长环境下有一定差异[36],因此不同种类头足类、在不同海域、不同采样时间均会对内壳外形参数与体重的关系描述不完全相同。本研究中,雄性个体在胴长和体重初始阶段与雌性个体生长曲线重合较多,但协方差分析结果证实生长关系在性别间存在差异,这一结果也符合鸢乌贼的渔业生物学特性。本研究中内壳长度与鸢乌贼的胴长和体重相关性很大,Perez等的研究结果显示滑柔鱼的内壳长与胴长和体重的相关系数同样达到0.9以上[41],表明内壳用于分析头足类个体生长具有可行性,也为完善西北印度洋鸢乌贼资源评估提供参考价值。

4 结论与展望

本研究分析了西北印度洋海域鸢乌贼内壳形态特征,将GL、CL、VL、GWC和GWP作为描述鸢乌贼内壳外形变化的特征参数,并建立了这些参数与胴长和体重的最适拟合函数模型,其中雌雄个体的VL、雌性的GL、CL、GWP以及雄性的CL与胴长之间、雄性个体的CL与体重之间可建立线性关系;雌性个体的GWC、雄性的GL与胴长之间、雄性个体的GL、VL和雌性所有内壳特征参数与体重的关系均可建立幂函数关系;雄性的GWC和GWP与胴长和体重之间均可建立对数函数关系。研究结果为后续鸢乌贼渔业生物学特性和资源评估研究提供了新的理论依据;同时提出了头足类不同种类之间内壳的拟合函数存在差异性,为后续种群划分提供一个新的科学依据。但由于缺少小个体(胴长小于145 mm)样本,可能会对内壳生长模型产生一些影响。今后应继续扩大样本采集量,对该方面做出完善。目前,内壳尚未广泛应用于鸢乌贼的生长特性、年龄鉴定以及生活史研究中,因此,后续可以结合日龄数据、内壳微结构和稳定同位素等方法,对鸢乌贼的生长特性进行深入研究。